综述 | Nat. Rev. Microbiol.: 植物与微生物组的互作：从群体组装到植物健康 / 四六文摘

编译：永稷，编辑：小菌菌、江舜尧。

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导读

健康的植物拥有多样且具有一定分类学结构的微生物群落——植物微生物群落，它们在植物组织中无处不在。植物微生物组在促进植物生长、营养吸收、胁迫耐受和病原抵御等方面具有一定的作用。

本综述基于前沿的遗传方法和比较基因组以及大型植物基因组和宏基因组数据集的计算分析等方面的成果，旨在对目前植物微生物组研究是如何揭示植物、相关微生物群落和环境三者之间在基因、生化、生理和代谢等层面的复杂互作网络进行探讨。同时，也对这些交互作用是如何促使植物相关微生物组组装以及如何调控植物营养吸收和健康等微生物组有益功能进行讨论。从而进一步明确目前仍存在的认知空白以及未来的研究方向。

论文ID

原名：Plant–microbiome interactions: from community assembly to plant health

译名：植物与微生物组的互作：从群体组装到植物健康

期刊：Nature Reviews Microbiology

IF：34.209

发表时间：2020.8

通讯作者：Pankaj Trivedi

通讯作者单位：科罗拉多州立大学微生物网络和农业生物学系

文章目录

1.植物微生物组

1.1植物相关微生

1.2 核心和枢纽菌群

1.3 植物微生物组的动力学

2.植物定殖与群落组装

2.1微生物对植物信号的感知与定殖

2.2 微生物对植物代谢产物的利用

2.3 微生物对植物防御的躲避

2.4 微生物间的互作（协同和拮抗）

3. 植物微生物组的功能

3.1 促进植物营养吸收

3.2 提高植物抗病性

3.3 提高植物对胁迫的耐受性

4.结论

主要内容

1.植物微生物组

1.1植物相关微生物群的组成

在土体土和根际土中主要细菌菌群的相对丰度分布相似，而在根际中变形菌门（Proteobacteria）的细菌略有增加。根际、内生和叶际之间的微生物群落组成差异较大。其中，植物内生菌群中变形菌门（Proteobacteria）和厚壁菌门（Firmicutes）的丰度较大（两者在植物内部的相对丰度是根际的两倍或以上）；而拟杆菌门（Bacteroidetes）的丰度则较低；酸杆菌门（Acidobacteria）、浮霉菌门（Planctomycetes）、绿弯菌门（Chloroflexi）和疣微菌门（Verrucomicrobia）较为稀少（内生群落中相对丰度比根际低两倍以上）。即使在以其他分类群为主的土壤中（例如，在以酸性细菌为主的土壤中），这些特定细菌类群的分布特性也是一致的。叶际微生物主要包括属于变形菌门（Proteobacteria）、酸杆菌门（Bacteroidetes）、厚壁菌门（Firmicutes）和放线菌门（Actinomycetes）的细菌，其中变形菌门细菌的组成约占群落组成的50％。就植物地上和地下组织中定居的真菌丰度而言，主要属于子囊菌门（Ascomycota）和担子菌门（Basidiomycota）。而目前研究较多的丛枝真菌和外生菌根真菌在植物根系真菌群落中则丰度较低。众多细菌和真菌表型中一些微生物的成功定殖可能是由于植物与微生物组之间存在共同进化。然而，生态位适应性也可能在植物对微生物的选择性过滤和招募中具有重要的作用。这些栖居在相同寄主上的定殖微生物可能会对可用资源进行竞争，也可能通过共同协作来形成稳定的共生群落。

属和种水平上细菌和真菌群落组成的决定因素包括宿主不同部位、环境因素和宿主基因型。基因型在塑造叶际微生物群落组成方面的相对重要性随着时间的推移而下降，这表明在相对较短的植物宿主时间范围内，这些群落的强大生境选择。与细菌相比，真菌在植物根际和根系的定殖似乎受随机变化的影响更大，并且对环境因素的反应也不同。植物不同部位（根际、根内部、叶际以及块状和根区土壤）的微生物群落之间存在明显差异，说明植物不同部位是决定植物相关微生物群组成的主要选择力。微生物群落多样性从土壤到根，然后到芽和花的迅速降低，表明宿主特定因子在根-土壤和根-芽界面的影响越来越大。在田间条件下，不同地理位置来源的植物物种（例如，柑橘，大麦，玉米，甘蔗，拟南芥和水稻）在较大的系统发育水平（例如，门和科水平）上的根际微生物组成相似。这种显着的相似性表明，塑造根际区域的植物性状是植物本身，而与宿主系统发育无关。相比之下，根内生菌倾向于在植物系统发育上聚类，这表明植物与其密切相关的微生物并存，这可能是由于寄主植物对内生微生物组组装的影响更大。与多样性相一致，植物微生物网络的复杂性从土壤到内生区域都在降低。

地上部分微生物群落的来源由于其开放且迅速变化的环境条件而具有更大的可变性。微生物传播的方式可能涉及气溶胶、昆虫、土壤、花粉的转移以及其他植物组织的迁移。尽管与根系相关的细菌和真菌群落与地上部分的群落有很大的不同，但两者都是源自土壤的微生物群子集在不同的植物生态位进行富集所形成的，可见土壤是植物地上和地下微生物群落来源共同的库。但是，植物地上部分真菌和细菌群落与土壤的重叠性较低，说明其他方式来源的微生物是植物叶际微生物群落组成主要的库。尽管宿主植物基因型对叶际微生物群落组成的影响较对根系和根际微生物群落组成的影响大，但是植物地上部分快速波动的环境条件也具有重要的作用，使得微生物群落中的部位微生物能够适应环境的变化。除细菌和真菌群落的作用外，土壤以及植物的生长过程还受到其他生物的直接影响，包括病毒、古细菌、线虫和原生生物。与植物相关的古细菌类群主要属于Thaumarchaeota、Crenarchaeota和Euryarchaeota。尽管他们是植物相关微生物群落常见的组成成员，但我们对古细菌群落对寄主植物表型的贡献知之甚少。最近的研究表明，与植物相关的古细菌群落高度多样化，并且具有特定的生态位（即，针对植物的不同部位是不同的）以及植物特异性。与植物相关的古细菌群落具有降解糖原的能力，糖原通常被真菌储存和渗出。这表明植物环境中这些不同组之间可能存在相互作用。宏基因组学研究已经确定了植物相关古细菌群落中与胁迫耐性和养分循环有关的功能基因。

病毒在土壤中细菌群落的组装和更新中起着至关重要的作用，但是在植物相关环境中的功能尚不完全清楚。最近的一份报告表明，病毒在土壤中既影响微生物组结构，又影响功能。实验研究表明，天然噬菌体群落影响叶际微生物群落的组装。同样，原生生物和线虫极大地促进了微生物组的多样性，并与其他微生物一起影响了土壤-植物的进程和生态系统的功能。原生生物可以通过调节不同营养级别的捕食者与猎物之间的关系来控制细菌和真菌的群落组装。在原生生物中，迄今为止已描述的大多数卵菌菌种都是有害的植物病原体（例如，腐霉菌，疫霉菌，Peronospora和白化菌）。虽然Albugospp.是植物病原体，但是这种专性寄生菌在无症状十字花科植物上经常表现为无症状，这表明环境因素在触发症状的发展中具有一定的作用。同样，无害的非致病性卵菌可以对植物生长产生积极影响。在有关拟南芥的一项研究发现，卵菌的表型效应在存在和不存在细菌群落的情况下都存在很大差异。

图 1 来自不同植物不同生态位上细菌和真菌群落总体结构

1.2 核心和枢纽菌群

植物核心菌群是指在与特定宿主相关的几乎所有群落中都是持久存在的微生物菌群。核心菌群所携带的基因提供了植物宿主适应性所必需的功能。不同植物物种（例如大麦，水稻，甘蔗，葡萄，柑桔，大豆和拟南芥）的核心微生物群的许多成员在属水平上很常见（例如假单胞菌、土壤杆菌、甲基杆菌、鞘氨醇单胞菌、欧文氏菌、Cladosporium、Coniothyrium、Resinicium和镰刀菌）。这表明核心微生物群中的共生成员会被选择性地募集并平行富集，并且在植物组织上和/或内部具有较好的适应性。属于根瘤菌科和假单胞菌科的微生物不仅是核心微生物区系的一部分（平均相对丰度的5-17％），而且代表着通用的核心微生物组。这些微生物在不同的与植物相关的生态位中保持相似，表明其对植物环境具有保守适应性。大量研究已经表明：这些核心细菌属的多个成员会通过产生生长调节激素、促进营养物质移动以及保护植物免受生物或非生物胁迫而对植物的生长产生有益影响。植物相关微生物中共同核心微生物的鉴定也为研究如何构建合成菌群来操纵植物-微生物组的相互作用以提高生长和生产力奠定了基础。

在核心微生物菌群中，诸如“枢纽微生物”之类的少数微生物可以通过与宿主或与其他微生物物种的强有力的相互作用来影响群落结构，而不是仅仅通过其自身较高的丰度来影响。这些中枢物种可能代表了重要的关键物种，其可以对微生物组的组装产生直接或间接的强烈影响，并在植物及其相关微生物组之间起媒介作用。值得注意的是，通常用于识别中枢微生物的共现网络方法可能不足以解释物种之间的相互作用及其因果关系。但是，通过共现网络阐明中枢微生物为明确中枢微生物与其他微生物的互作机制及其功能提供了契机。中枢微生物对微生物相互作用网络具有调节作用，因为它们的缺失会导致相互作用的丧失。例如，Albugo laibachii和Dioszegia spp已被确认为拟南芥叶际微生物之间频繁互作的枢纽。通过这些枢纽，寄主植物通过调节微生物与微生物的相互作用并改变寄主的适应性，从而选择性地影响其相关菌群的结构。中枢微生物的变异对微生物组的组装有重要影响，并且这种影响与外部因素（例如位置和采样时间）无关。而是由参与碳水化合物代谢和应激反应的宿主基因组区域控制着中枢微生物的丰度。大量研究表明，中枢微生物通过选择性的组装和招募植物相关微生物组形成一个网络中枢中具有重要的作用，因此在阐述寄主和微生物组之间的交互作用中也具有重要的作用。

1.3 植物微生物组的动力学

植物微生物组的组装是一个连续的、多步骤的过程，由主动扩散、物种相互作用、环境和宿主共同决定。早期定殖的微生物可以通过亲本种子传播途径垂直传播。因此，这些微生物可能缺乏否则会促进早期定殖的特征，例如，主动扩散是宿主植物根据种子形态和解剖结构差异而选择的特征。一旦种子发芽，微生物组的组装很可能是由水平转移驱动的，种子传播的微生物优先与地上植物组织结合，而土壤来源的微生物则主要与根际和根部结合。根系微生物组很可能在其植物宿主的生命周期内被动态地募集和组装，并且该微生物组随时间的变化在各个地理位置都是一致的。在早期营养阶段可以高度动态化的微生物群落的微生物组成，在整个营养生长过程中开始收敛，并在生殖阶段稳定下来。重复采样以研究与植物相关的微生物群的结构表明，尽管其组成随时间而变化，但在整个植物发育过程中，属于核心微生物群的一小部分微生物类群始终保持较高的相对丰度。这些微生物具有多种特性，可以有效地定殖、对胁迫产生耐受性并对宿主产生有益的影响。此外，与特定微生物群相关的诸如耐旱性和抗病性等特性可以从母本植物传给它们的后代，这表明宿主遗传学和宿主相关微生物组的重要性。

2.植物定殖与群落组装

2.1微生物对植物信号的感知与定殖

与植物相关的微生物利用趋化性感应并响应植物衍生的信号（例如植物分泌物中存在的有机酸和/或糖），并开始定植。一旦感知到信号，微生物就主要通过使用鞭毛向植物移动。随后，微生物附着在根表面并形成生物膜。与细菌趋化性、鞭毛组装、细菌运动性、生物膜形成、细菌分泌和两组分调节系统相关蛋白质的编码基因在根部环境、茎部以及叶际环境中发现的微生物和微生物群落中丰度较土体土中的丰度高。细菌变形菌门和厚壁菌门中大量的底物转运蛋白促进了这些细菌群体在营养丰富的植物环境中的存在增加。类似地，源自拟南芥根的细菌分离株的基因组中的运动基因比从土壤中分离的细菌高得多。结合系统发生学和表型分析表明，这种根定殖性状早于核心微生物组成员之一根瘤菌目细菌的共生基因的获得。诸如精氨酸和腐胺等多胺在根-根际界面中起信号分子的作用，并告知微生物组真核宿主的存在。此类分子的感应触发了生活方式的转变，以促进许多微生物群中的附着和生物膜形成。成功定殖后，多种宿主过程，例如植物信号传导途径的激活和/或营养胁迫介导的根抑制改变了宿主根的结构，可能导致各种微生物种群之间的生态位定殖模式不同。

2.2 微生物对植物代谢产物的利用

植物代谢产生化学上不同的环境，据报道在与植物相关的微生物群落中过度表达的许多核心功能性状与该植物环境中微生物生长和存活的需求相关。比较基因组分析证实了宏基因组分析的趋势，即朝着正确选择参与碳水化合物代谢和运输的基因以及这些基因在系统发育上与植物相关的细菌的基因组中的转录调控因子的趋势。值得注意的是，一些与植物相关的细菌和真菌之间尽管进化距离很大，但是会共享一些碳水化合物活性酶。基因组分析表明，快速生长的细菌（例如通常在植物环境中富集的α变形细菌和γ变形细菌）具有大量的总转运蛋白（包括ATP结合盒，磷酸转移酶系统和药物/代谢物转运蛋白），它们可能会吸收或排出各种化合物。微生物中低亲和力转运蛋白的存在使得能够在营养丰富期间快速生长，并在营养匮乏时期抵御饥饿。植物宿主提供稳定的代谢物可用性，从而降低了对相关微生物组为了维持各种必需化合物的生物合成能力所产生的选择性压力。一项最新研究鉴定了氨基酸代谢所需的50个细菌基因中的突变，这些突变相对于假单胞菌WCS417r26的野生型菌株赋予了突变体以适应性优势。与大量土壤相比，全球柑桔根际中氨基酸生物合成的基因有所缺失。这些发现表明，当植物分泌的氨基酸丰富时，特定氨基酸营养缺陷型微生物会表现出选择性的适应优势。有趣的是，无处不在的土壤微生物枯草芽孢杆菌可以满足植物有益的内生真菌Serendipitaindica的硫胺素营养缺陷，但只有在两者存在于不同时间或者空间的条件下这种相互作用才会发生。这就表明，为了促进成功的定殖植物，微生物之间存在协同作用。

铁载体在各种生态现象中都很重要，包括土壤中的铁生物地球化学循环、病原体竞争、植物生长促进和跨界信号传递。与土体土相比，产生大铁载体的基因簇在大麦、柑橘和葡萄的根际中富集。也有学者采用宏基因组技术对杨树和水稻根内生和根际微生物中的产铁载体基因进行了比较分析。但是，这没有在细菌分离株的比较基因组分析中得到反映。跨多个生物合成途径的铁载体基因簇的存在说明微生物具有促进限制资源竞争的特性会使得其在植物根部定殖具有选择优势。

2.3 微生物对植物防御的躲避

逃避或抑制植物免疫系统不仅是病原体成功感染植物宿主的必要条件，而且也是共生体定殖于不同植物生态位的重要条件。与植物相关的微生物群必须应对能够识别与微生物相关的分子模式（MAMP）的宿主免疫系统，例如鞭毛蛋白，脂多糖，几丁质和延伸因子Tu衍生肽。植物对MAMP的感知涉及保守的信号转导机制，包括活性氧的产生，有丝分裂原活化蛋白激酶（MAPK）的激活以及水杨酸信号传导和茉莉酸信号传导途径的诱导。为了克服宿主免疫监视，微生物分泌效应蛋白。这些效应蛋白中的一些是从真核生物的编码蛋白域的基因的融合进化和水平转移中产生的，从而使效应器模仿植物蛋白。最近发现，与土壤和非植物相关的细菌基因组相比，植物相关和根相关细菌的基因组中植物相似的植物相关和根相关的域（PREPARADOs）高度丰富。一些PREPARADOs本身是效应子内的结构域，预计将由一般分泌途径或3型分泌系统（T3SS）分泌。 PREPARADOs可能代表一种“伪装”策略，通过与细胞外MAMP分子（例如甘露糖）结合从而逃避MAMP触发的免疫力，形成分子隐形斗篷。植物以及与植物相关的真菌、卵菌和细菌之间共有大量的PREPARADO结构域，这表明在受植物环境共有的选择性作用力会对系统发育不同生物之间的融合进化或跨界水平基因转移产生影响。有趣的是，在结节形成的共生体和植物病原体中，编码参与T3SS的蛋白质的基因要比内生菌中的更高。相比之下，发现这些基因的内生菌数量要大大多于土壤细菌。因此，了解某些分类单元如何利用毒力机制进行共生关联和植物定殖至关重要。

值得注意的是，发现与宿主-病原体相互作用（如T3SS，毒力的调节，侵袭和细胞内抗性）、微生物-微生物相互作用（T6SS）以及细菌-噬菌体相互作用（噬菌体整合和转座因子）有关的几个基因在全球健康柑橘的根际土样中被富集，同样，与土体土相比，在大麦根际中也会被富集。这些积极选择的迹象是根际植物-微生物组共同进化的证据，并暗示了自然界的军备竞赛共同进化模型，类似于所提出的植物-病原体二元互作模型。在植物相关的微生物中逃避植物防御的另一种机制可能是在触发植物防御反应后从定殖的初始位点扩散的能力。在这方面，涉及生物膜产生或此类基因调节的基因对于改变定殖模式和逃避宿主防御很重要。

2.4 微生物间的互作（协同和拮抗）

不足为奇的是，在植物环境中较为活跃和/或被高度富集的几种微生物基因会与微生物组其他成员发生协同或竞争的相互作用。截至目前，已研究发现339种不同且独特的植物相关细菌的天然产物生物合成基因簇。由于细菌合成不同类型天然产物的遗传潜力影响微生物-微生物和微生物-植物的相互作用，对植物微生物组的全面了解将需要对这些化合物的产生和调控方式及其作用机理有更多的了解。许多植物相关细菌的基因组编码种间和种内细菌杀灭机制（例如，抗生素的产生），通过它们可以调节植物宿主内其他微生物群的分布，丰度和多样性。抑病功能特性（例如，抗真菌化合物的蛋白质分泌系统和生物合成基因）在豆类和番茄抗病品种根际细菌群落中的丰度显著高于感病品种根际以及土体土。病原体诱导的几丁质酶基因和各种未知的非核糖体多肽合成酶（NRPSs）和聚酮化合物合成酶（PKSs）的生物合成基因簇与根系内生微生物组的疾病抑制功能有关。叶际细菌的基因组挖掘已鉴定出1000多种生物合成基因簇（BGC），它们属于不同的生物合成类别，包括核糖体合成和翻译后修饰的肽和萜烯系统、NPRS和Trans-AT PKS。这些BGC参与微生物与微生物的相互作用和生态位适应。除产生素外，植物环境中还富集了与抗生素抗性相关的基因，这表明强烈的微生物军备竞赛控制着微生物群落结构。

群体效应是细菌细胞间交流的公认机制，涉及信号分子（例如高丝氨酸内酯（HSL））的产生和感应。不同的细菌类群可以生成相同类型的信号分子，从而可以与其他无关的类群进行协作或干扰（群体猝灭）。此外，群体感应分子在交链相互作用中也起作用。植物通过对HSLs进行识别来调控植物的代谢、免疫响应和根系发育。群体效应会调控的小米内生菌M6（Enterbacter sp.）向入侵根系的禾谷镰刀菌移动，进而形成微菌落，最终在植物根部形成形成多层根毛内生菌堆叠体，其可以作为一种物理屏障阿狸对病原菌进行阻碍或诱捕，随后将其杀死。与植物相关的微生物组的宏基因组分析表明与土体土相比，在物环境中HSL进行了大量的富集。从植物环境中分离出的细菌中约有40-50％具有HSL活性。萜烯生物合成的基因存在于大量植物相关细菌的基因组中，其中49％的分离株携带编码萜烯合酶的基因。萜类化合物具有多种生物学和生态功能，例如类胡萝卜素的产生，以及对草食动物和病原体的化学防御作用。细菌所产生的萜类物质也可作为跨界信号分子，因为这些挥发性化合物引起植物的强烈反应。“局部”的特定微生物定殖诱导了微生物组重新编程的系统诱导的代谢物根系渗出（SIREM）；“整体”的微生物定殖导致了番茄根际非共有微生境之间的长距离交流。例如，在局部接种芽孢杆菌属或假单胞菌属的细菌会诱导细菌特异性SIREM的积累。这些信号通过枝条运输到根的未共享区域，有助于系统性上SIREM特定微生物种群的组装和定定殖。

细菌T6SS通过毒性效应子及其同源免疫蛋白来抑制竞争细胞。可以成功定殖植物环境的微生物不仅可以利用宿主定殖因子，而且可以利用机制排除密切相关的竞争者。发现多个T6SS基因在大麦、柑橘、小麦和黄瓜、的根际群落中富集。一个新的T6SS效应子家族“ Hyde1”，对嗜酸性细菌致病菌具有专一性，可对各种叶片分离菌株产生抑制作用，说明其在植物细菌之间的竞争中具有一定的作用。尽管细菌间T6SS的杀伤机制分布广泛，但很少有研究调查其生态作用。有趣的是，一些与CRISPR相关的蛋白在根部环境中表现出正选择压力，这表明微生物面临着来自噬菌体的强烈选择压力。

综上所述，大量研究表明植物微生物群落中的微生物能够在植物环境中稳定定殖与资源的获得、资源的移动性、生境的改变以及多种微生物与微生物之间或者植物与微生物之间的交互作用等因素有关。然而，绝大多数有关定殖方面的认知都来自于简单的实验，并未在共生体概念的条件下对模块化和整体的交互作用考虑在内。现在需要一种自下而上的实验方法，通过这种方法，系统地对来自不同植物相关环境的各种微生物成员进行分离，并对其功能进行表征，然后重新组建具有复杂性和生物组学分析的微生物群落，基于此对宿主与微生物组的相互作用进行定量评估。

近年来，对生态进化过程中植物相关微生物组的的组装的研究得到广大学者的青睐，包括：不同生态位之间微生物的移动——扩散作用、生物和非生物作用导致的植物适应性变化——选择作用、影响特异性微生物丰度的群落大小的随机变化——生态漂移作用、基因变化——多样化作用。随机定殖和历史偶然性在植物相关微生物组的构成中具有重要的作用。植物根际和叶际微生物群落的结构最初是由随机过程所决定的。特异性微生物物种的加入及扩散（亦称为优先选择）的顺序和时机会对所有影响植物微生物组组装的生态进化过程产生影响。优先选择会影响历史偶然性，进而对植物相关微生物组的结构和功能产生影响，最终对植物的表型产生持久的影响。尽管最初的微生物群落较为稳定，但是植物也会在不改变已有微生物群落的基础上招募新的物种。稀有物种为生态功能的发挥提供了夯实的基础，并且在植物生长发育的前期会驱动植物微生物组装的优先选择，进而在植物生长的后期对植物的表型产生影响。对植物微生物组组装、动态变化、稳定性以及对生物和非生物干扰的敏感性规律进行研究，将有助于人们对微生物组对寄主植物健康及功能的影响进行更好的理解。

图2 植物定殖与微生物组装

3. 植物微生物组的功能

3.1 促进植物营养吸收

植物微生物组在促进植物营养吸收方面具有重要的作用。迄今为止，有关植物共生菌丛根菌根真菌和根瘤菌促进植物营养吸收的机制已被深入研究。此外，非共生促进植物生长的细菌可以增强不溶性矿物质的生物利用度，也可以改善宿主植物的根系结构，从而增加根对水和矿物质的探索能力。与营养吸收和储存相关的植物功能性状通常可通过植物微生物组来对营养利用性和营养储存性植物种类加以区分。最近的一项研究表明，水稻品种的氮利用效率差异是由于招募了更高比例的氮循环相关细菌，从而导致籼稻根系环境中的氮转化过程比粳稻品种更有效。值得注意的是，由16株细菌所组成的复合菌群在已有机氮作为唯一氮源的情况下，相较于由3株菌所组成的复合菌群而言，更能明显的促进植物的生长。这表明籼稻所富集的微生物组将有机氮有效转化为硝酸盐和铵盐可能有助于提高水稻的氮素利用效率。

菌根真菌（促进氮的吸收，但获得有机氮的能力有限）与土壤微生物群落（将有机氮矿化成生物可利用的形式）所构成的复合菌群，与非微生物对照相比会使得曲霉菌中有机质对氮的吸收增加了十倍。预计这些先前未量化的关联可能会在每年产生> 70吨（1012 g）的植物同化氮，从而对净初级生产力产生积极影响。与养分利用效率有关的植物性状主要与两种菌根真菌对植物的定殖有关。当外部菌根真菌定殖植物后，植物会采取储存策略。当丛枝菌根真菌定殖植物后，植物就会表现为营养吸收策略。根际微生物延长了氮的生物利用性，主要是通过硝化作用延长开花时间和通过将色氨酸转化为植物激素吲哚乙酸（IAA）来促进植物生长，从而下调触发开花的基因。

植物微生物群落通过溶解、矿化或分泌铁载体等方式能够将无机磷和铁等植物不易获得的营养物质进行转化。在环境中无机磷含量较低的条件下，植物通过与丛枝菌根真菌及其共生内生菌协作来满足其必需的营养吸收。在缺磷条件下，不同复杂度的复合菌群会提高植物与磷饥饿响应有关基因的转录表达，从而促进植物对无机磷的吸收。非菌根真菌共生植物会组装一个无机磷同化吸收真菌微生物组，从而使得植物在磷缺失条件下能够正常的生长发育。磷酸盐饥饿介导的免疫反应抑制可以建立植物与真菌的共生体，从而增加植物对无机磷酸盐的吸收。这些观察结果表明，植物营养和免疫状态之间的一定的相互作用调节了微生物介导的有益功能。香豆素是植物次生代谢产物香豆素调控了拟南芥根细菌群落的形成，其机制在于通过促进铁的移动和产生活性氧来对与植物竞争铁且相对丰富的假单胞菌菌种的繁殖产生抑制作用。根特异性转录因子MYB72在根际细菌介导的系统抗性（ISR）和铁获取中均起重要作用。有趣的是，诱导ISR的根际细菌和木霉属真菌的挥发性化合物引发MYB72的表达，以诱导提高根系铁吸收的遗传机制。局部铁稳态的调节将系统信号传递至植物嫩芽，以诱导茉莉酸依赖的ISR。这些最近的研究揭示了与植物微生物组对植物功能的重要作用，并开辟了多种利用微生物干预手段操纵植物特性的机会。

3.2 提高植物抗病性

在自然界中，基于微生物的植物防御响应对植物健康的影响最直接的证据就是抑病土现象。植物根系分泌物促进、富集和支撑土壤微生物作为防御土传病害的第一道防线。对抑病土的微生物群落进行分析表明没有单个的门特异性的与植物抑病作用相关。尽管微生物群落与特定病原体之间的相互作用所形成的抑病作用是一种复杂的生物学现象，但产生抑病土的机制与普通的抑病作用具有相似性（例如不同细菌属产生抗真菌代谢物和挥发物）。如果病原体突破了根际介导的病害抵御第一道防线，内生微生物组可以通过选择性富集可以产生抗病原真菌酶和次生代谢产物的微生物组成员来对植物提供额外的保护层。有趣的是，在抑病土中，MAMP触发的免疫途径被诱导的水平更高。此外，诸如轮作、残茬覆盖和施用堆肥等管理措施可以通过影响由碳的更多利用率驱动的微生物组来诱导一般或特定的抑病作用。最近的一项研究建立了对尖孢镰刀菌（Fusariumoxysporum）的一般疾病抑制模型，并确定了放线菌门（Actinobacteria）和厚壁菌门（Fimerticutes）中的大量细菌可以用作大陆范围疾病抑制土壤的预测标记。一个番茄品种抑病作用的产生是由于选择性的招募了能够对青枯雷尔氏菌产生抑制作用的细菌。微生物组介导的植物保护可以通过土壤移植来转移和维持。基于对抑病土中微生物的了解而构建的合成菌群可用于大田条件下病害的防治。

栖居于植物根际的植物生长促进细菌和真菌能够激发ISR。根系免疫响应的局部抑病作用是ISR所引起的有益微生物富集的常见特征。病原菌侵染会引起植物根系分泌物质的变化从而对ISR诱导的微生物群落进行选择性的招募。番茄地上部分（表层）和内部的多样性微生物群落的存在调节了苯丙烷的代谢（参与水杨酸的合成），从而导致细胞壁的强化来保护植物免受尖孢镰刀菌的侵害。细胞壁强化不仅是抵御病原体攻击的屏障，而且还可以抵制盐度等非生物胁迫，这表明胁迫耐受性和免疫力之间存在直接的相互作用。茉莉酸信号的诱导和与根相关的细菌和真菌群落调节的植物防御也影响地上昆虫的食草性。值得注意的是，植物相关微生物群对ISR的诱导作用推动了香豆素和苯并恶嗪类化合物等抗菌化合物的分泌，从而进一步加剧了ISR诱导菌株的募集。这表明可以操纵植物的免疫应答，以募集在多代中提供稳定植物保护作用的微生物。通过植物-土壤的反馈和土壤遗产作用，响应生物和非生物胁迫而选择性富集的微生物群落可以影响后代的植物免疫力。植物微生物组工程对植物病害的控制将继续需要对重要农作物之间的植物-微生物组-环境相互作用有更深入的了解。

3.3 提高植物对胁迫的耐受性

与植物相关的微生物可以通过至少三种非互斥的途径改变植物对环境胁迫的进化响应：改变个体植物基因型的适应性、与适应性有关的植物性状的表达以及环境胁迫下对影响植物适应性的微生物进行一定强度或方向的自然选择。在胁迫条件下，植物通常会选择具有促进抵御胁迫的微生物组。在不利条件下，尤其是干旱条件下所表现的植物性状可能取决于相关微生物组的变化。最近的一些研究表明，天然的或者人为的改变微生物组可以改变植物开花时间大约1至5天。干旱引起的早期开花已被认为是为避免干旱的潜在机制。

微生物组所诱导的开花的机制仍未可知，但可能是微生物组对植物生理的直接作用以及对土壤营养元素可用性的间接调控共同作用的结果。干旱介导的植物激素脱落酸的产生会减弱植物的免疫反应，从而促进根部内生群落发生转变。这些波动可能通过植物激素的产生和/或寄主植物生化活性的变化减轻了水分胁迫。植物通过上调生理上的乙烯信号传导途径来应对多种胁迫，使植物达到抗逆性与生长速率之间的平衡。微生物中乙烯的减少和破坏植物中乙烯信号传导的基因突变都具有强大的多效性，可以增加植物的生长，但代价是强烈的超敏反应。这些发现表明植物与微生物组的相互作用既无益无害，反而起调节剂的作用，通过改组现有性状产生新的表型。有趣的是，对于真菌内生菌，与资源利用和胁迫耐受性有关的性状预测了内生菌介导的水分胁迫下对植物生长的影响。功能微生物性状对植物生长性能的适度预测作用可用于建立筛选可在胁迫条件下增加植物适应性的新微生物的框架。

图3 植物微生物组的有益功能

4.结论

近年来，植物微生物组学的研究极大地受益于跨学科的研究，主要包括多学科组学、工程学、理论、实验生物学、计算生物学和统计学的概念，从而对植物与微生物组相互作用的定量认识奠定了基础。对几种模型以及重要的农作物、植物和树木的广泛调查已经建立了主要细菌和真菌伴生的“零件清单”，尽管对于大多数植物而言仍有大量新颖的多样性被发现。与人类微生物组方法相比，需要一种系统的方法来对具有重要生态和经济意义的植物物种的微生物区系进行鉴定，并对核心和中枢微生物区系以及它们为寄主植物所提供功能进行研究。尽管细菌和真菌谱系通过丰度贡献了绝大多数与植物相关的微生物组，但是关于通过自下而上和自上而下的过程影响植物微生物组其他部分（例如病毒，古细菌，原生生物和线虫）的组成及驱动因素仍然存在关键的知识鸿沟。GWAS和宏基因组关联研究确定了影响植物相关微生物群落装配的关键驱动因素，并将单个微生物分类群和基因与植物定殖、植物生理学和与植物适应性相关的性状联系起来。然而，微生物群落组装中很大一部分变异以及微生物群落对植物适应性的影响尚无法解释。为了阐明这些差距，将需要进行大规模的纵向研究为植物微生物组随着时间动态和寄主年龄的研究建立基线。近年来，在阐明多方（例如植物-动物-土壤或植物-环境-土壤）互作方面取得了一些进展。但是，我们对微生物组的功能特性了解甚少。对微生物组的有限但不断增强的功能性理解已开始以合成菌群的开发和应用形式来提高植物的适应性和生产力而转化为公认的实践措施。然而，关于所需最佳微生物组（什么是“健康”微生物组）的共识尚未确定。与育种相似，植物微生物群可能会影响植物表型。尽管SynComs的优化工作正在迅速推进，但农作物育种计划尚未选择有益的植物-微生物相互作用来进行“微生物优化”的植物育种工作。

展望未来，我们设想下一代计算和实验方法将能够解决一些方法和技术挑战。这些措施包括将数据转换为表型链接，通过共培养或gnotobiotic方法进行的实验建模以及多尺度计算模拟。这些综合方法将结合科学，工程学及其他领域的各种学科的技能，方法论和专业知识。对动植物-微生物组-环境相互作用的深入了解将为工程化具有可预测行为和可靠结果的复杂微生物联合体提供一条途径。通过将模型与实验方法紧密结合，我们期望科学进步将得以加速，从而创造一个未来，在该未来中，可以可靠地增强本地微生物群的活动，并可以在大型田野环境中安全有效地部署工程微生物群，从而改善和可持续的植物生产。

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综述 | Nat. Rev. Microbiol.: 植物与微生物组的互作：从群体组装到植物健康

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