【专家笔谈】直肠侧方结构的再认识
引用本文：张卫，朱晓明. 直肠侧方结构的再认识［J］. 中华胃肠外科杂志，2020，23（12）：1144⁃1148. DOI：10.3760/cma.j.cn.441530⁃20190819⁃00313.
摘要
直肠侧方结构一直是人们关注的焦点，目前通用的称谓是直肠“侧韧带”。对其进行深入的认识，有助于更好地完成全直肠系膜切除手术，并保护患者的泌尿生殖系统功能及控制排粪功能。目前围绕直肠侧方结构的争论点主要集中在：（1）直肠“侧韧带”是否存在。（2）直肠侧方结构的组成是什么，直肠中动脉是否存在。目前解剖上对直肠侧方结构的研究并未达成共识，但临床手术中发现，直肠“侧韧带”确实存在，并且是直肠癌发生侧方淋巴结转移的途径。直肠“侧韧带”内包含直肠中动脉、神经分支、淋巴管以及包裹的脂肪纤维组织。笔者总结临床经验认为，直肠中动脉在“侧韧带”中恒定出现，只是部分动脉血管直径较小，难以被观察到。从解剖学、胚胎学和外科手术的角度考虑，笔者建议，将直肠“侧韧带”这一与直肠系膜相通、并包含多种组织的结构称为直肠“侧系膜”可能更为合适，这也更加符合直肠癌发生侧方转移的解剖基础。本文结合既往文献和本团队临床经验，提出这一新命名供大家讨论。
全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）是直肠癌手术的标准术式，要求在直视下用锐性分离的方式将直肠及其系膜完整地切除。随着理念的进步和腹腔镜设备的日益完善，外科医生在日常的临床实践中对盆腔解剖的认识也在不断加深，TME手术要求在胚胎发育的层面中行进，将直肠后方和前方疏松的无血管区作为天然的手术平面。然而，由于直肠侧韧带的存在，我们很难在直肠侧方找到类似的疏松平面。Heald在提出TME技术的文献中也未对直肠侧方平面及结构做出详细的描述[1-2]。笔者团队结合既往文献和自己的研究，认为直肠侧方是一个综合的结构，与称之为直肠“侧韧带”相比，将其称为直肠“侧系膜”可能更为合适，也更加符合直肠癌发生侧方转移的解剖基础。本文仅就直肠侧方结构的主要争议和本团队的观点与同道分享。
直肠侧韧带是直肠侧方结构最重要的关注点。关于直肠侧韧带存在与否的争论由来已久。1908年，Miles[3]在提出经腹会阴联合切除术（abdominoperinealresection，APR）时，首次提及直肠侧韧带的概念。他发现，直肠侧韧带是分布于直肠两侧、恒定出现的筋膜结构，其连接直肠侧壁和输尿管入膀胱处，为束状增厚的结缔组织，术中需要将其锐性切开[4-5]。直肠侧韧带的发现随着APR广泛应用而被认可。Goligher[6]在实践中进一步证实，在完成直肠前方和后方的分离后即可见到直肠侧韧带，并且强调可用食指和中指夹住直肠侧韧带，然后将其锐性切断。
然而，在TME技术提出后，外科医生们困惑地发现，在直视下锐性分离直肠时并没有在侧方见到上述的致密结构[7-9]。相关解剖学研究也认为，直肠周围并不存在韧带样结构。Jones等[10]注意到，在TME技术广泛应用前，术者在直肠侧方游离时，必须用手指钩住组织再将其切断，他认为正是这个步骤造成了直肠侧方存在韧带的假象。Jones和Miller[11]在应用TME技术分离盆腔尸体标本时，并没有观察到直肠侧韧带，锐性分离即可完成直肠侧方的游离，侧方也并不存在血管需要结扎。
直到2000年，两项研究正式证实了直肠侧韧带的存在[12-13]。一项来自意大利和瑞士的解剖学研究发现，直肠侧韧带是位于中段1/3直肠处、3点和9点方向的四边形结构，是直肠系膜的延续[12]。日本的Takahashi等[13]通过总结421例低位直肠癌患者的手术经验，同样发现直肠侧韧带是直肠周围间隙中的一束致密结缔组织，两端分别连接于中段直肠侧壁和髂内动脉内侧缘。他认为直肠侧韧带是在实际临床手术中存在的，并且是直肠癌发生侧方淋巴结转移的途径；但鉴于这与当时解剖学结果的相悖，作者将直肠侧韧带定义为一个临床术语，而非解剖学术语。这些结果得到很多业内学者的支持，之后的主流研究观点也都肯定了直肠侧韧带的存在，直肠侧方结构的争论点逐渐转移至直肠侧韧带与周围结构的关系上[14-17]。
直肠侧韧带周围的结构主要包括直肠中动脉、盆丛神经以及直肠周围筋膜，其中直肠侧韧带与直肠中动脉的关系是最主要的争议点。直肠中动脉一开始被认为是直肠侧韧带中的恒定成分[5]。但随着认识的发展，有学者指出，直肠侧韧带虽然是直肠侧方存在的重要结构，但与直肠中动脉没有明显的关系[18]；该观点获得了解剖和手术证据的支持[19-20]。Church等[21]基于文献总结，认为直肠侧韧带位于直肠的侧后方，包含了结缔组织和盆丛神经；而直肠中动脉则位于直肠的前外侧，并走行在侧韧带的远端。Nano等[12]则通过尸体解剖研究给出了关于侧韧带及其周围结构关系的详细描述，认为直肠的侧方存在3个结构：直肠侧韧带、盆丛神经及其泌尿生殖束、直肠中动脉，具体如下。（1）直肠侧韧带：在中段直肠的3点和9点方向，起自直肠系膜，被直肠固有筋膜包绕并固定在盆壁筋膜上，其内含有延续自直肠系膜的脂肪组织，但无血管等重要结构；（2）泌尿生殖束：走行在侧韧带与盆壁筋膜固定处的上方；（3）直肠中动脉：位于侧韧带的远端，它和盆丛发出的部分神经分支从直肠的前外侧进入直肠，中动脉及其周围的直肠神经支称为“直肠侧方神经血管蒂”。因此，Nano等[12]认为，直肠中动脉并不走行在侧韧带中，而是与神经构成侧韧带远端的“直肠侧蒂”。在TME 手术过程中，需要切断直肠侧韧带与盆壁筋膜的锚定点，并切断“直肠侧蒂”，才能完整切除直肠系膜和完成整个直肠的游离。近年日本学者Ishii等[17]也在尸体解剖中发现，直肠中动脉是从直肠的前外侧进入直肠的；而直肠侧韧带位于直肠的后外侧，由盆腔筋膜融合后形成。虽然观点略有差异，但他们都认为直肠中动脉位于直肠的前外侧，并不是直肠侧韧带的一部分。
当然，也有学者持相反观点。1951年，Sauer 和Bacon[22]首次提出了直肠侧韧带对侧方淋巴结转移的重要性，他们在手术标本中发现，转移的淋巴结沿侧韧带分布，因而把侧韧带定义为包裹直肠中动脉的增厚结缔组织。1991年，Sato团队基于盆腔标本解剖观察，认为直肠侧方的血管、神经都是侧韧带的一部分；直肠侧韧带被盆丛分为外侧部和内侧部，其中内侧部是术中常见的侧韧带，包含了直肠中动脉和盆丛支配直肠的神经分支[23]。Takahashi等[13]的手术经验也支持这一观点，并从筋膜解剖及侧方淋巴结转移的角度进行了更详细的描述。Takahashi等[13]认为，侧韧带是从髂内动脉内侧缘至中段直肠前外侧壁的致密结缔组织，内含脂肪，厚薄和长短因个体而异。腹下神经和来自S2、S3、S4的盆内脏神经汇聚形成盆丛，将侧韧带分为靠近髂内动脉的外侧部和靠近直肠的中间部。外侧部包含直肠中动脉、膀胱下动脉等髂内动脉的分支，中间部包含直肠中动脉和盆丛的直肠分支。直肠固有筋膜并非全程环形包裹腹膜外直肠，其连续性在盆丛处中断，越过侧韧带后，直肠固有筋膜再次呈环形包裹直肠及其系膜。所以直肠侧韧带是血管、神经以及淋巴管走向直肠的通道，笔者在MRI上亦观察到这一现象，见图1。
图1 直肠侧韧带结构的MRI影像图（作者团队手术图） 1A.直肠固有筋膜在侧方连续性中断（红色箭头处）；1B.血管结构在此处连接盆壁与直肠系膜（红色箭头处）
从Takahashi的观点可以看出，直肠侧韧带可以视作连接直肠与盆侧壁的桥，这也与笔者的观点一致[24]。
笔者认为，否认直肠侧韧带中包含直肠中动脉可能出于以下两点原因。（1）直肠中动脉的出现率差异较大。文献报道，直肠中动脉在侧韧带中出现率为22%~100%之间不等，导致部分学者不认为直肠中动脉在侧韧带中恒定出现[9,25-27]。（2）直肠中动脉直径的大小不一。文献报道，直肠中动脉的直径变化范围为1.0~2.5 mm[28]。这种直径的血管可被能量外科器械直接切断而不出血，术中很难发现，导致术者认为直肠中动脉不存在。为证实直肠中动脉的存在，笔者就曾在术中使用腹腔镜下超声寻找直肠中动脉，见图2。
图2 腹腔镜下超声探及直肠中动脉及其分支[24] 2A.术中多普勒超声显示的血管结构；2B和2C.直肠中动脉及其分支2A 2B 2C
在所有纳入研究的10例患者中，均可在直肠两侧的前侧方（即10点和2点的位置）探及血管，血管为束状结构，有3~8支，术中多普勒证实均为动脉；探明位置后仔细分离，可以将这些血管分出逐步将其裸化显露，其直径一般在1~2 mm，术中可以用超声刀直接凝闭[24]。因而，与Takahashi等[13]观点相同，笔者认为，直肠中动脉在侧韧带中恒定出现，只是部分动脉血管直径较小。同时，参考目前对于直肠中动脉被广泛接受的观点，即在腹膜反折以下穿过直肠固有筋膜进入直肠的动脉都可被视作直肠中动脉，我们可认为，直肠侧韧带中的确包含直肠中动脉[28]。
在明确了直肠侧韧带的存在及其周围关系后，我们不禁反过来思考：直肠侧方这样一个与直肠系膜相通，并且包含血管、神经、淋巴管及脂肪组织的结构，我们将其称为“韧带”是否合适？曾有学者质疑“侧韧带”的说法，因为这一结构本身并不包含韧带的成分[29]。笔者也认为，将这一结构称为直肠“侧系膜”可能更为恰当，主要出于以下两点考虑。
首先，肠系膜的定义是指两层腹膜包裹脂肪、血管、神经将脏器固定在腹后壁的结构。目前已有证据表明，肠系膜是一个连续的整体，从小肠到结肠，其系膜均是以腹主动脉及其主要分支（肠系膜上、下动脉）为中轴呈扇面展开[30-33]。而从膜解剖的角度来看，直肠侧方结构形成的原因可能与腹主动脉分叉形成左右髂总动脉、继而形成髂内外动脉的发生过程有关。左右髂内动脉裹挟着直肠系膜基底部走向侧方，并发出直肠中动脉从侧方进入直肠；同时由于盆丛神经的加入，这部分系膜也变得致密，将中下段直肠固定在盆侧壁[34]。因此，直肠侧方这一包含脂肪、神经及血管的结构可被视为直肠的侧方系膜，同时系膜的存在也为低位直肠癌的侧方淋巴结转移提供了解剖学基础。
其次，从外科手术的角度看，在游离直肠侧方时，我们通常难以找到类似直肠后方和前方一样天然的平面，直肠侧表面也不如后方一样光滑，见图3[24]。
图3 直肠侧方相对粗糙面，箭头下方为光滑的直肠固有筋膜，上方为相对粗糙的黄色脂肪[24]
目前直肠侧方分离的主要方法，是从后方紧贴直肠固有筋膜表面逐步分离，以避免进入直肠系膜造成出血和肿瘤残余，以及损伤盆侧壁的神经[35]。但前述研究已表明，直肠固有筋膜并不是在侧方连续分布的，而是分别在前、后方覆盖在直肠系膜表面，因而直肠侧方的分离相对困难。我们的术中经验也是如此，在直肠前后间隙当中紧贴直肠前后表面的固有筋膜，从前、后两个方向逐步对直肠侧方进行游离；在越过这个区域接近肛提肌表面时，则会再次进入疏松的平面。我们将其类比为膜解剖中右半结肠的完整结肠系膜切除术（completemesocolic excision，CME），将直肠侧方这一区域视为“侧系膜”的根部，而相对粗糙的侧方切面即相当于整个直肠系膜“信封”的侧方开口[36-37]。因此，我们提出直肠“侧系膜”的概念，借助膜解剖的理念将更好地理解直肠侧方结构与手术的关系，见图4。
图4 直肠“侧系膜”示意图（张卫绘制）
当然，这一概念目前仅限于我们结合既往理论和自身研究及经验所提出的一种假说，有待于进一步解剖学及组织学研究验证。
参考文献(略)