综述 | Annual Review of Microbiology：植物微生物群落的生态学和进化
编译：沐秋，编辑：小菌菌、江舜尧。
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在植物表面和内部组织定殖的微生物为宿主提供了许多生命支持功能。尽管人们越来越认识到植物微生物群落的显著作用，但对分类学角度上高度多样化的微生物群落的生态学和进化的理解仍然有限。在此我们回顾了植物基因型和表型特征，以及形成微生物组分和功能的外源及自生影响因素的最新研究进展。其中特别强调了植物驯化对微生物组装的影响，以及野生植物亲缘和原生生境微生物组装如何有助于恢复或富集有益于植物生长、发育和健康的微生物。本文最后介绍了植物微生物组学研究中的新概念和观点，特别是群落生态学理论是如何提供一个机制框架来揭示构成植物微生物组的不同生态过程（即选择、扩散、漂移和多样化）相互作用的。
论文ID
原名：Ecology and Evolutionof Plant Microbiomes
译名：植物微生物群落的生态学和进化
期刊：Annual Review of Microbiology
IF：12.138
通讯作者：Jos M. Raaijmakers
作者单位：荷兰生态研究所微生物生态学系
主要内容
微生物向植物寄主的传播在水平方向上是通过环境进行的，垂直方向上是通过亲本进行的。传播的微生物可以从种围移到根际，进一步到达叶际和植物组织内的胚层，因此，微生物群落的组装包括物种组成和丰度的动态变化，以及空间上不同分区的稳态组成。对于水稻微生物群落的组装，Edwards等人描述了一个具有三个不同但重叠的微生物群落的多步骤（即根际、根际和内界）模型。每一个隔室都包含来自其他隔室的微生物群的一个子集，从植物的外部移向植物内部。事实上，植物组织内的细菌群落具有某些特定特征，这些特征使它们能够使其代谢适应内胚层的物理化学条件。除了如鞭毛、植物聚合物降解酶（例如纤维素酶、果胶酶）、V型和VI蛋白分泌系统和活性氧（ROS）酶解等特定的微生物特性外，植物免疫在构建内生菌群落中也起着重要的作用。
在非生物条件下，如温度、湿度和辐射的日夜变化会导致叶际群落的多样性比其他隔室中的群落少，但更具活力。对拟南芥大型培养物的分类学和基因组学分析表明，拟南芥根和叶的微生物群落具有特定的功能分类，但这两个群落之间也存在着相当大的功能重叠。这种功能重叠到底是由于微生物从根到叶的传播导致的，还是由于微生物从根到叶的传播，或者是典型的植物具有的形成与同一土壤微生物种子库直接接触的叶丛的行为仍有待阐明。
1.1.控制微生物群组装的异体和自体因素
土壤类型是形成根微生物群落的主要异体因子。如Schlaeppi等人所述，土壤不仅会影响微生物菌剂，而且能够影响植物养分的有效性，进而影响植物生长、根系结构、根系分泌物以及微生物组的组成。有关土地利用转换的研究很好的证明了这一点，即土壤管理措施的变化不仅影响植物多样性及植物生长，而且还影响土壤性质，如水分、质地、pH值和养分的有效性等。例如，亚马逊雨林转变为农业生态系统，导致土壤碳和pH值增加，微生物多样性改变，酸杆菌物种相对丰度降低。
在微生物群落中，自体因子（如微生物-微生物相互作用）在构建整个微生物群落的过程中起着重要的作用，但却往往被忽视。Niu等人探索了细菌种间相互作用如何影响微生物群的组装。研究表明，去除阴沟肠杆菌会导致极小短小杆菌占据优势地位，而群落其他五种菌显著减少，这表明阴沟肠杆菌是影响群落组装的关键因子。这些微生物组组分比单一组分能够更好的保护玉米根系免受真菌镰刀菌感染的作用，这一结果证实并扩展了先前的观察，即微生物群落多样性和相互作用影响致病微生物的入侵。
1.2宿主特征对微生物组装的影响
已有研究报道了模式植物拟南芥，多种作物和几种野生植物的基因型和发育阶段对微生物组组装的影响。植物遗传变异影响根系生长、结构和分泌物组成等形态特征，进而影响微生物组的组装。根系特征对微生物群落结构的强烈影响可能是由于植物碳和氮从根系释放到周围土壤的数量和质量不同造成的。根系分泌物的多种化学成分通过刺激特定微生物的生长和/或诱导或抑制在植物-微生物和微生物-微生物相互作用中具有重要作用的特定微生物的功能来富集特定微生物。有趣的是，与植物相关的系统发育多样的细菌类群具有共同的功能，使它们能够适应植物环境。在这些功能中，以LacI转录因子家族（调节糖分解代谢对碳的响应）为特征的蛋白质结构域在植物相关细菌中富集。通过整合微生物组、比较基因组和外代谢组分析，Zhalnina等人进一步研究表明，在根际微生物组的组装过程中，分泌物特性和微生物底物吸收特性共同促进了代谢同步。之后的 研究需要进一步优化识别植物原位释放分泌物的方法，以便深入了解根际、叶际和内胚层的时空代谢动力学。
1.3微生物组装的遗传和化学基础
突变体实验和全基因组关联研究（GWAS）正开始揭示微生物群组装的遗传和化学基础。对缺乏激素调节防御反应的拟南芥突变体的研究表明，植物免疫系统参与了根际、内胚层和叶际的微生物组组装。Lebeis等人的研究结果表明，水杨酸（SA）信号结构性或破坏性的拟南芥突变体根际细菌群落表现出明显差异。这些结果表明，SA通过不同程度地影响特定根际细菌群落成员的生长来调节根际细菌群落的整体结构。另一项对茉莉酸信号转导受损的拟南芥突变体的研究表明，物种丰度的变化与特定根系分泌物浓度的变化有关。结果表明，茉莉酸突变体植株释放的1-脱氧赤藓糖醇和甘油三酯浓度较高，与相对较高丰度的梭菌和假单胞菌呈正相关。此外，拟南芥突变体中较高浓度的果糖、甘油酸、异亮氨酸和2-羟基戊酸与相对丰度更高的拟青霉、赖氨酸杆菌和芽孢杆菌呈正相关。这些植物突变体中特定的植物激素或根分泌物成分的其他变化是否以及如何驱动这些根相关细菌群落的选择和活性仍有待验证。
对于叶际微生物组的组装，GWAS指向了与防御和细胞壁完整性相关的植物位点。更具体地说，编码不同ABC转运体的植物基因与球腔菌和鞘氨醇单胞菌的丰度相关，而果胶相关酶与鞘氨醇单胞菌、金黄杆菌和黄单胞菌相关。Badri等人率先证明了根际化学的变化对微生物组组装的影响。对ABC转运体abcg30（Atpdr2）被破坏的拟南芥突变体的研究显示酚类物质分泌增加，糖分泌减少，细菌群落多样性降低。在最近的一项研究中，Stringlis等人揭示了拟南芥根特异性转录因子MYB72参与香豆素东莨菪碱（一种具有抗菌活性的活化铁的酚类化合物）的排泄。通过对野生型和突变型植物的微生物组和根分泌物的耦合分析，作者证明了东莨菪碱对根微生物组组装的影响。Hu等人揭示了玉米根系在周围土壤中释放的吲哚衍生苯并恶嗪类化合物（BXs）甚至可以影响在同一土壤中生长的下一代玉米植株的微生物组分。作者强调，BX介导的BX缺陷玉米突变体根系微生物组分的改变影响了植株生长和对地上食草动物的抗性。
1.4 胁迫诱导的微生物组组装
植物能够招募微生物来缓解来自地上和地下的生物胁迫。Rasmann等人对地下“呼救”进行了的一项研究表明，受到昆虫伤害的玉米根会释放出挥发性化合物（E）-β-石竹烯，从而吸引昆虫病原线虫。Rudrappa等人发现，感染了丁香假单胞菌Pst的拟南芥叶片会诱导根系分泌苹果酸，从而选择性地吸收枯草芽孢杆菌FB17菌株。苹果酸浓度越高，根际细菌越容易附着在植物根上，进而形成生物膜。在植物分泌物中，BXs长期以来被认为与植物对地上及地下病虫害的直接防御有关。此外，还应该重视玉米根释放的DIMBOA对有益的假单胞杆菌KT2440的趋化作用。该菌株在野生型玉米根中的定殖进一步主导了激素介导的防御机制，但在BX缺陷突变体中没有此现象。总的来说，这些研究表明，植物的根微生物组在地上和地下感染时发生变化，导致特定有益微生物和相关微生物特性的富集或激活，这可能有助于植物抵抗后续感染。
与驯化过程相关的植物表型的改变包括种子变大、失去分散机制和决定植物生长。驯化不仅改变了植物的表型性状，而且降低了植物的遗传多样性。目前有几个植物物种正在研究这种所谓的驯化综合征是如何影响植物微生物群的，以深入了解微生物组组装和活动的潜在机制。最初的研究主要集中在原始品种、地方品种和现代作物基因型之间的差异，这些差异与维持菌根和氮肥根瘤菌的共生相关。例如，豌豆和蚕豆比它们的野生亲缘植物更难与共生体相互作用。Zachow等人发现，除了共生的根相关微生物外，生长在自然栖息地土壤中的野生甜菜植物的根际群落比现代品种更为多样化。同样，Coleman Derr等人观察到，栽培龙舌兰的根际和叶际的细菌和真菌多样性低于本地品种龙舌兰。Bulgarelli等人的研究表明对大麦对根相关细菌群落多样性有显著驯化作用。在这些研究中，野生亲本与驯化品种群落结构差异的机制尚未完全了解。Pérez-Jaramillo等人揭示了驯化和野生普通大豆的根际微生物组分与根系结构特征之间的显著相关性。此外，在Szoboszlay等人的早期工作中，观察到玉米野生祖先的细根和粗根数量均高于驯化玉米品种。然而这些研究中并没有探明这些根系结构的变化是如何影响微生物组分的。
尽管目前对于植物驯化对微生物组的影响的认识还很零散，但有几个细菌类群似乎与野生植物亲缘的根有着一定的联系。其中拟杆菌科的成员在野生植物物种和野生作物亲缘的根际相对丰度较高，而放线菌和变形菌在驯化后的植物根中更为富集。Pérez Jaramillo等人推测，类杆菌在野生亲缘植物根中的富集可能是由于它们能够降解根分泌物中的复杂生物聚合物。植物根系中类杆菌的含量较高是否会影响植物的生长发育和健康还有待研究。迄今为止，大多数研究还指出，驯化植物中的微生物多样性较低，但尚不清楚缺失的植物微生物是否是构成野生植物在其原生生境中微生物组的重要功能成分。植物驯化伴随着栖息地的不断变化和杀虫剂和肥料的过度使用，以促进高产和保护驯化作物免受生物和非生物胁迫的影响（图1）。因此，从原生生境向农业土壤的过渡可能导致共代谢有益微生物和功能的枯竭。例如，长期施氮导致共生根瘤菌数量减少，抑制了土壤呼吸和微生物生物量，促进了放线菌和硬壁菌等共养菌的生长，同时减少了酸杆菌和疣状芽孢杆菌等寡养菌的数量。研究还表明，以降解复杂有机物而闻名的类杆菌的产生与农业管理实践负相关。然而，最近的一些研究指出了一个相反的方向，即通过植物驯化和抗性育种，植物育种家可能无意中共同选择了支持微生物保护植物免受感染的植物性状。因此，采用返根法，探索本地植物及其栖息地的微生物群，以确定互补的植物和微生物特征，有可能揭示微生物组装所涉及的机制，并将微生物组研究纳入未来的植物育种策略。
我们建议，未来在植物微生物组学方面的研究应着眼于了解生态过程是如何控制植物微生物组组装和功能的。生态学理论，包括最近在群落生态学中的概念综合，以及元群落理论为研究植物相关微生物群落提供了理论基础（图2）。Vellend在他的专著《生态群落理论》中提出，任何给定的生态群落都是由四个主要的生态进化过程相互作用构成的，其中两个过程负责在群落环境中输入有机体，即扩散和多样化，其中两个调节物种相对丰度，即选择和漂移。
图2 与植物微生物组组装相关的生态过程。
3.1扩散
最近，Niu等人提供了一个最显著的例子，说明了分散在植物微生物组组装和功能中的重要性。通过研究根微生物组在保护玉米植株免受病原真菌镰刀菌的作用，它们将微生物组分的复杂度缩小到仅由七株细菌组成的简化组合。他们的结果表明，不仅这个简化的微生物群落的组成很重要，而且每个菌株被引入植物的顺序也很重要。这种关于微生物个体分类群如何有序地进入系统，以及个体分类群如何对群落的多样性、组成和功能产生持久影响的概念被称为优先效应。优先效应可以通过促进抑制、生态位抢占（即早期定殖物种耗尽资源）和/或生态位改变（即早期定殖物种物理/化学改变当地生态位）的机制发挥作用。Toju等人最近利用优先效应和机制提出了新的研究策略，旨在优化农业生态系统中的微生物功能。简言之，研究人员从理论上列举了在植物发育的早期阶段，预先定义的核心分类单位如何被用来设计和操纵土壤和植物相关微生物的动态变化。
3.2选择
选择主要用于植物微生物组学研究以解释组装模式（例如，按植物基因型、渗出液深度、发育阶段、胁迫进行选择）。在概念上，环境选择被认为是会导致个体或物种间差异的生物和非生物效应的结果。根据这一定义，重要的是要考虑到植物微生物组中至少有一部分微生物类群不能直接进行组合。之所以会出现这种情况，是因为选择需要时间来改变微生物丰度使其趋于稳定状态。在植物微生物群中，地上部分和地下部分都有可能经常暴露在环境变化中，如农业实践（如耕作、灌溉）和气候条件（如紫外线辐射、温度、风、雨）的变化等。这些干扰对植物微生物组会产生不同的选择性影响，这也会有助于微生物类群的被动扩散。如果扩散程度高，则土壤和植物微生物群落中的差异群落会被均一化，从而削弱选择的效果。其次，由于选择是通过筛选出不太具有适应性的类群来进行的，因此能够进入稳定休眠状态的微生物可以绕过环境选择。因此，即使在恶劣的环境条件下，这些分类群也可以在植物微生物群落内不被选择影响而继续存在。
3.3生态漂移
在选择较弱、总体种群规模和多样性较低的条件下，生态漂流对群落组装的影响会比较显著。由于低丰度类群更容易灭绝，因此可以预见漂移对植物微生物组的组装，特别是对内胚层和叶际的微生物组组装的重要性。众所周知，内生微生物群落的细胞密度和多样性比根际微生物群落低，其建立在很大程度上取决于植物的生理状态和发育阶段。此外，尽管一些微生物在植物发育过程中成功地定殖了，但这种扩散或内化效应通常在细胞密度相对较低和一小部分根相关微生物总分类群中发生。因此，漂移很可能在构建内生群落中发挥重要作用，同时受到早期定殖物种的影响。
3.4多样性
多样性可能是构建植物微生物组中最容易被忽视的过程。这是因为我们对尺度水平如何影响微生物多样性，以及如何在群落水平上对这一过程进行实证研究的理解是有限的。多样性通常用于研究适应性机制，这种机制会赋予特定种群某些有利特性，使其在既定的植物间隔中定殖并繁衍生息。还需要注意的是，发生在非根际土壤中的多样性可能解释了植物微生物组中反映的遗传变异。如果是这样的话，不仅寄主植物和特定微生物类群之间的密切联系可以导致共同进化，微生物中正在发生的多样性过程也解释了系统的进化动力学。在这里，我们可以假设微生物休眠可能在随时间变化的进化速率中起着重要作用。最后，需要强调的是，某些特定的细菌类群能够在生物膜中迅速产生遗传多样性，特别是在恶劣环境下。
总结与展望
尽管人们越来越认识到微生物组对植物生长和健康的重要性，但利用其基因组作为一个新平台，在气候变化的情况下提高未来作物生产的抗逆性，是未来十年最大的挑战之一，我们需要了解：
（a）植物特性及其与微生物招募和激活有关的机制，
（b）微生物特性的生物合成和调节，从而提高植物生长和胁迫抗性。
理解和工程化微生物组的组装和活动需要多种互补方法，包括数学、生态学、建模、高通量植物表型、微生物学和分子生物学等，以确定植物和微生物在分子和（生物）化学水平上有益相互作用的功能基础。本文提出了几种优化植物微生物组分和功能的策略。同时提倡设计具有互补或协同特性的不同微生物组合，以对一致促进植物生长和健康。这项研究表明在复杂系统中，推断微生物组分和宿主表型之间的因果关系是可能的。
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