科研 | Nature子刊：土壤微生物温度敏感性和生物量变化诠释变暖背景下土壤碳损失
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土壤微生物控制着土壤向大气的碳损失，但它们对气候变暖的反应往往是短暂的，难以预测的。目前有两种机制——微生物适应机制和底物耗竭机制，用来解释短期变暖对土壤微生物活性的影响。然而，对这两种机制的实验支撑都不能令人信服。本研究中作者使用地热温度梯度（>50年的田间变暖）和一个短期土壤培育实验，来展示微生物活性（生长，周转，呼吸和碳吸收的总速率）本质上是其温度敏感主导的，微生物经过数周或数十年变暖环境（+6°C）并没有发生适应性进化。长期地加速微生物活性速率会导致土壤中的碳损失。但是，土壤碳损失是暂时的，因为底物耗竭后微生物生物量减少从而限制了微生物对生态系统的影响。通过一个微生物生物地球化学模型表明，这些实验结果可通过适度但长期的加速微生物生理活性得以重现。以上这些发现揭示了一种机制，即土壤微生物自身的温度敏感性和底物消耗控制微生物生物量共同决定了变暖对土壤碳损失的影响。作者基于此提出了一个理论，来诠释在地球气候系统时间尺度上温度，微生物活性和土壤碳损失之间的联系。
论文ID
原名：Microbial temperature sensitivity and biomass change explain soil carbon loss with warming
译名：土壤微生物温度敏感性和生物量变化诠释变暖背景下土壤碳损失
期刊：Nat Clim Chang
IF：19.181
发表时间：2018.9.17
通信作者：Bjarni D. Sigurdsson and Andreas Richter
通信作者单位：奥地利维也纳大学陆地生态系统研究部微生物与生态系统科学系
实验设计
作者在冰岛Hveragerdi附近ForHot实验地的地热变暖区域（64°00'01“N，21°11'09”W）采集了土壤样本。该实验地包括五个可重复的土壤温度梯度，温度范围从环境（2013年至2015年的平均夏季温度：5厘米深度11.3±0.4°C）到环境温度+20°C，地热活动已经存在至少50年，虽然地热活动在此期间可能会有所不同，但至少从1963年以来该地区的变暖一直保持稳定，而且自2013年开始详细测量以来，变暖强度（高于环境温度的气温）并没有变化。作者在同一时间从所有可重复地块（n=5）的环境温度，+0.5，+1.0，+1.5，+3和+6°C样点采集土壤样品（取样深度0-10 cm）。将土壤过筛（2 mm筛目大小），调节至60％的持水量并测量前在各自的温度下预培养育4天。之后测定土壤微生物的各个生理活性指标。同时，作者将环境温度地块的土壤在11°C（即其田间温度），14 °C（+3 °C）和17 °C（+ 6°C）下培育6周，以代表短期变暖对照。鉴于土壤是在人工系统中培养的，作者还在田间环境温度分别为14 ℃和17 °C的土壤分别+3和+6 °C的温热培育土壤也作为对照。通过这样做，能够直接比较使用经过相同处理的土壤对土壤微生物过程的短期和长期变暖效应。将土壤（100 g）以60％持水量下放在500ml玻璃小瓶中，并连接在恒定气流仪（LI-COR-8150多路复用器系统;LI-COR Biosciences），培育6周后直接在培育温度下进行测量。
实验内容
土壤中的细菌和真菌控制着土壤中有机质的分解，并以二氧化碳释放到大气中。气候变暖将提高土壤微生物的活性，刺激产生更多的二氧化碳释放并对气候变化有着正反馈。更好地了解微生物过程可能会有助于气候变化的预测。因此，近几十年的研究试图量化变暖对土壤微生物及其控制的碳循环过程的影响，并使用微生物碳利用效率（CUE）等指标来描述。然而，温度和土壤微生物之间的关系在空间和时间上仍明显不一致，阻碍了达成微生物活动对未来气候变化反馈的共识。
土壤微生物降解土壤中的有机质，吸收其中的碳，分配一部分生长，并通过呼吸释放主要为二氧化碳的剩余部分。控制这些过程的酶促反应本质上是温度敏感的。然而，变暖对土壤CO2释放的影响往往是短暂的。首先，变暖开始了加速呼吸的阶段，导致过量的CO2从土壤中释放出来。然后，在开始变暖的几年内，呼吸减速，并且在大多数情况下，恢复到变暖前的土壤CO2释放速率。土壤CO2释放的时间动态将决定了随气候变暖土壤碳损失的程度。这背后的机制正是激烈的科学辩论的主题。微生物群落可能通过生理调整（例如CUE）或群落组成的变化适应持续变暖。在这里，我们将微生物的环境适应性定义为微生物活动随着时间的推移返回到变暖前的速率。与此同时，微生物活性提高可导致底物耗尽，限制资源可用性并对微生物过程产生负面影响。微生物环境适应性和底物消耗不是相互排斥的，并且两者都可能导致在持续变暖下减缓土壤碳损失。尽管如此，微生物活动对变暖环境的反馈并不总是减弱，这两种机制都没能解释在生物群落和全球尺度上观察到的变暖引起的土壤碳损失的变化模式。事实上，尽管微生物活性与碳循环之间的联系已被反复证明，但研究人员尚未在时间超过数小时至数月尺度上量化温度，微生物生理活性和土壤碳损失之间的相互作用。对于微生物生长，周转和CUE尤其如此，直到现在还是用间接估计或使用偏向实验系统的碳底物。因此迫切需要一种机理来确定微生物在变暖引起的土壤碳损失中发挥的作用及在气候系统相关的时间尺度的重要性。
我们使用已知最长的原位自然变暖研究（至少50年）来确定导致变暖引起的土壤碳损失的微生物机制。该研究利用了亚北极草原的自然地热活动，该草地产生了从环境温度（2013年至2015年的平均夏季温度：5厘米深度温度为11.3±0.4°C）升至+6°C（n=5）的温度梯度。它提供了一个独特的平台，用于评估土壤微生物在一个拥有大量碳储存并易受温度快速变化影响的地区变暖后的长期效应。我们使用直接的且与底物无关的微生物生理指标（生长速率，呼吸，周转，有机碳吸收和CUE）来表征环境和升温样地中的微生物活性（即至少经过了50年的变暖）。接着我们用相同的方法进行为期六周的实验室加温实验，使用来自同一地点的土壤，在变暖开始后立即表征微生物活性。通过两个时间尺度上的耦合测量，我们可以确定微生物对变暖的反应到底是由微生物适应，群落组成变化还是底物耗竭所驱动。最后，我们在个体微生物尺度上运用的生物地球化学模型来探索是否可以通过改变微生物生理活性来验证重现实验测量结果。
土壤微生物活性，表征为单位土壤的微生物生长（图1a，P=0.6479），呼吸（图1b，P=0.3603）和有机碳吸收（图1c，P=0.2822），在至少50年的原位变暖之后，环境田块和变暖的田块之间没有差异。微生物CUE是一种将微生物生长与土壤碳损失联系起来的指标，在环境和变暖的田块之间也保持不变（图1d，P=0.4028）。这适用于高达6°C的升温，因此包含了最严重的IPCC气候预测（RCP8.5：到2100年为3.7±0.7;）。尽管如此，变暖地块的土壤每升高1°C，碳含量降低了11.1±3.5％（补充图1a;P=0.0001），相当于升高1℃每公顷土壤有机碳储量减少1.2吨（数据没有显示）。鉴于微生物活动是土壤碳损失的主要载体，我们假设变暖暂时加速了微生物活动，从而产生了此阶段在田间尺度上观察到的每单位土壤释放CO2以及碳损失的现象。通过土壤培育实验证实了这一点，该实验通过将温室环境温度升高，六周后，平均每单位土壤微生物生长加速62±22％（补充图2a，P=0.0046），呼吸增加40±14％（补充图2b，P=0.0200），土壤吸收38±10％（补充图2c，P=0.0097）。总之，我们的田间和培育实验数据证明了两件事。第一，在每单位土壤量下，土壤微生物生理活动在由变暖开始引起的动态阶段加速，这导致更大的土壤碳释放。第二，这一动态阶段在变暖后数十年内结束，对生态系统影响的结果是停止变暖引起的CO2释放到大气中。
土壤碳循环与土壤的气候系统相互作用，在碳循环模型表示为面积(每平方米)或质量(每克土壤)尺度上的碳通量。在该尺度下，变暖对微生物活动的影响是暂时的。但是，生理过程是按微生物生物量的单位而不是土壤的单位进行的，在这个尺度上，微生物的活动从来没有减弱到变暖的程度。经过6周（P=0.0153, 0.0163, 0.0100, 0.0163）和至少50年（图1e-h，P=0.0033, 0.0116, 0.0055, 0.0033）的变暖，微生物生长、呼吸、吸收和周转的质量比速率仍然加快。尽管气候变暖对属水平上的微生物群落组成没有明显的影响，但发生了这种变化（OTU相对丰度;补充图3和4;参考文献24）。虽然有人提出微生物适应新的热环境，但我们没有发现支持这种机制的证据。土壤微生物并没有调整其生长速度，呼吸速率或资源利用策略以应对变暖。事实上，我们的数据反而表明在长达数周至至少50年的时间尺度上微生物生理上并没有去适应升高6°C的温度环境，揭示了土壤微生物的固有温度敏感性以及决定它们对土壤系统的影响的过程。
图1 | 土壤微生物对长期变暖的反应
底物耗竭作为一种解释临时变暖对土壤微生物活性影响的机制已经得到广泛的概念支持。在不考虑微生物环境适应性的情况下，变暖后加速的微生物活性可能耗尽可用底物，对微生物过程产生负反馈，从而限制了土壤碳的流失。然而，对基质耗竭机制的支持是有限的。这是因为没有令人信服的研究表明微生物活性，底物可用性和微生物生物量之间的关联持续存在，无论变暖强度或持续时间如何，或者对微生物生物量的变暖效应落后于（不仅仅与之相关）变暖对微生物活动的影响。通过室内培养和田间试验，我们发现土壤微生物生长（r45=0.77，P<0.0001）、呼吸（r44=0.53，P=0.0001）和单位土壤碳吸收（r44=0.62，P<0.0001）与微生物生物量呈正相关，与增温强度和持续时间无关。微生物生物量与多个土壤底物池同样有正相关（附图5）。此外，在长期变暖条件下，微生物生物量下降了22±13％（补充图1b；P=0.0038），而在变暖6周后，微生物生物量仅下降了6±2％（P=0.0248）。这说明微生物生物量在微生物活动加速之后下降，导致周转和生长之间的暂时不平衡。这些结果不仅支持了底物耗竭假说，而且提供了它通过改变微生物生物量起作用的首要证据。
我们使用微生物生物地球化学模型来探究加速微生物生理变化是否可以解释两个时间尺度上的实验观察结果。该模型通过其对微生物个体生理的直接影响模拟气候变暖，并在较高的组织规模上出现响应。鉴于温度控制着微生物新陈代谢的多种成分，我们利用细胞外酶效率、底物亲和力、维持呼吸、死亡率和最大摄取量的逐步变化来模拟变暖（补充表3）。在所有情景中，“变暖”启动了一个动态阶段，在10到40年内将系统切换到新的稳定状态（补充图6和图2a-c）。提高酶效率或底物亲和力都降低了土壤碳，但没有加速土壤呼吸或生长的质量比速率（方案1-7，补充图6a-h）。增加维持呼吸减少了微生物生物量，但导致土壤碳的积累而非损失（方案8-10，补充图6i-1）。增加最大摄取量和死亡率可减少土壤碳和微生物生长质量比速率，但没有降低土壤呼吸质量比速率（方案11-13，补充图6m-p）。只有涉及酶效率，维持呼吸，死亡率和最大摄取量全部都增加的情况下才能重现实验中观察到的现象（情景18-27，补充图7）。这些情景导致呼吸、生长和周转的质量比速率持续加速而CUE没有发生变化，土壤碳会短暂释放，这些释放由于微生物生物量的下降而随时间而减弱。（情景23，表1和图2a-c）。该实验结果的近似值与每单位土壤和生物量的变暖以及两个时间尺度的实验中的响应相匹配（图2d，r46=0.477，P=0.0006）。我们的模型表明，固有的微生物温度敏感性能够在没有微生物环境适应性的情况下对碳循环造成短暂的变暖效应，并将生态系统领向具有升温前土壤CO2释放速率的新稳态（图2e）。
表1 | 变暖后土壤碳库和通量的模拟和经验变化
图2 | 模拟对变暖的反应
我们发现，内在的微生物温度敏感性可以解释几周到至少半个世纪以来由变暖引起的土壤碳流失的时间变化。这通过来自包括至少50年变暖的原位梯度的直接生理活性的测量得到证实，并且通过微生物生物地球化学模型得到加强。由此，我们提出了一个理论，能够解释在任何时间尺度上变暖对土壤碳流失的影响，该理论源自底物耗竭假说，但同时为它提供了微生物机制和长期实验的支持。变暖可持续加速微生物群落的生长，呼吸和吸收（图3b，d），驱动了基准微生物量下的CO2释放动态（图3c）。随着土壤碳从生态系统中损失，底物被耗尽（补充图5），导致微生物生物量的减少（图3a）。因此，尽管每单位生物量（图3b）微生物活性仍保持加速，但每单位土壤的微生物活性下降。这导致变暖引起的土壤CO2释放的衰减（图3a）和生态系统向新的稳定状态的转变。
图3 | 土壤碳循环对气候变暖的反应
我们认为，这种“动态到稳态”响应不仅能够说明到底是如何减弱升温对土壤碳循环的影响，而且也可以解释没有发生减弱的实例（即在观测时间范围内，底物没有变成为限制因子）。因此，我们提出了一种理论，即在没有微生物适应变暖的情况下，可以解释在土壤碳损失中如何造成不同程度的生态系统衰减（图2e）。这一理论描述了温度和土壤微生物生理活动在与地球气候系统相关的时间尺度上的相互作用，并为未来的研究提供了一个重点，以便更好地聚焦在土壤到对气候变化的反馈。
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