科研 | CURR OPIN MICROBIOL：营养平衡在形成植物根-真菌相互作用中的作用
编译：木猴，编辑：小菌菌、江舜尧。
原创微文，欢迎转发转载。
定殖在植物的根部及其附近的微生物并不仅仅是随机的分布的，而至少在一定程度上由宿主选择组成的微生物群落。植物的生理状态，尤其是营养状态，促使植物形态和代谢发生变化，从而对微生物群落施加了选择性压力。目前，公认的是，寄主植物的低磷状态激活了与丛枝菌根真菌（AMF）发展共生体的分子机制。我们假设植物对养分化学计量变化的反应会影响根-菌际的交互过程，该过程也会促进或抑制AMF之外的其他微生物类群与根的相互作用。因此，这些交互的基本机制将在AM宿主和非宿主植物中共享。对维持植物养分稳态的过程的详细了解可能有助于制定新的策略，使主要是寄生或共生的植物-微生物相互作用向着有益的关系发展。
论文ID
原名：The role of nutrient balance in shaping plant root-fungal interactions: facts and speculation
译名：营养平衡在形成植物根-真菌相互作用中的作用:事实与推测
期刊：Current Opinion in Microbiology
IF：6.916
发表时间：2019
通讯作者：Marcel Bucher
通讯作者单位：德国科隆大学
主要内容
植物不仅会在其地上或地下器官上存在微生物时，而且还会在响应细胞内稳态的失衡（包括代谢紊乱）时来激活与防御相关或与共生相关的基因。例如，将编码初级代谢异源酶的基因转导入植物细胞可以影响宿主糖的代谢，进而增强对病原体的抗性。当增殖的根暴露于不同养分浓度的斑块时，经常会发生稳态失衡。土壤微生物是土壤碳，磷和氮循环不可或缺的部分，因此对于植物生长至关重要。鉴于气候变化和预测的磷危机，作物生产中的可持续农业和土壤管理旨在平衡肥料输入，同时保持高产并促进有益的植物与微生物的相互作用。值得注意的是，大多数陆地植物会因营养缺乏而与土壤真菌形成共生体。因此，在本综述中，我们介绍了植物养分稳态的调控及其对根系相关土壤真菌的影响以及植物宿主中氮磷交互的影响的最新进展。
1 丛枝菌根营养转移的双向调控
陆地生态系统出现植物定殖发生在45亿年前，而土壤微生物中的细菌和丝状真菌出现的要早得多。陆地植物的出现和演替是古老植物与真菌的共生体进化（菌根形成）而来，因为来自共生信号通路的基因早于第一代陆地植物出现，并存在于它们的藻类祖先中。最早的植物谱系，如裸蒴藓纲(Haplomitriopsida)，是所有其他苔类植物的基础姐妹类群，被毛霉菌亚属(Mucoromycotina)的真菌定殖，而早期分化的苔类和角苔类有时会同时被毛霉菌真菌和球囊菌属(Glomeromycotina)真菌定殖。
植物的光合作用将二氧化碳转化为糖，并促进植物和相关微生物的生长。植物与真菌之间的共生关系涉及必需营养元素，有机碳和水的相互转移。大约占现存陆地植物的70%物种都与球囊霉菌形成丛枝菌根共生体（AMS），真菌将磷（P）和其他元素（如氮）传递给宿主植物，以脂肪酸和己糖的形式交换有机碳。目前，公认为宿主植物控制AMS的形成并主要在磷含量较低时激活磷酸盐的菌根特异性转运（H2PO4或Pi），这暗示着共生体的相互作用受宿主营养状况的调节。这进一步被接下来的发现证实，即来自WRINKLED基因家族的植物转录因子通过结合许多菌根调节基因的启动子序列中的顺式调节元件来调节这种共生，例如，菌根特异性Pi转运蛋白PT4，H +- ATP酶HA1和脂质生物合成基因（如RAM2）（图1）以Pi依赖性方式存在。此外，植物的N状况还负责维持功能性AMS，因为只有在高硝酸盐（NO3）条件下pt4突变体中会出现功能障碍的丛枝状结构，而在低硝酸盐条件下或在激活NH4 +转运蛋白AMT2时，pt4突变体中发育功能性丛枝的功能恢复。增进我们对植物对养分动态响应的分子机制的了解，将有助于控制宿主生理，从而优化与特定真菌和真菌群落的相互作用，从而使宿主受益。
2 植物氮磷交互作用
Pi和硝酸盐对建立AMS的影响已在较早之前确定。例如，在苜蓿中，与Pi限制条件相比，Pi和硝酸盐的联合限制作用具有累加和系统效应，有利于增加AMF的定殖。 随之而来的是，这些植物呈现出与防御相关基因的表达发生了改变，并且参与了独角金内酯的生物合成。与这些结果相一致，Nouri等的研究表明在硝酸盐匮乏条件下生长的矮牵牛可以促进AMS并抵消高Pi的抑制作用。 这些结果表明植物Pi和硝酸盐状态能够分别、累加地影响与AMF的相互作用。
在拟南芥和水稻中已经深入研究了在Pi限制条件下调节Pi饥饿反应（PSR）的分子机制。在此过程中，关键的转录因子（TF）之一是PHR1，它与Pi饥饿诱导型（PSI）基因启动子中的P1BS元件结合。 在足够的Pi条件下生长的拟南芥中，SPX1蛋白及其直系同源物可作为PHR蛋白的Pi依赖阻遏物。因此，推测PHR1活性在AM特异性Pi转运的控制中起作用。
最近的证据表明硝酸盐信号在触发植物PSR中起调节作用。 拟南芥全基因组分析表明，硝酸盐影响大约85%Pi调控基因，其中有突出的PSR标记基因有：IPS1，SPX1和PHT1; 1。在硝酸盐不存在的情况下，转录水平被系统下调，并取决于硝酸盐受体NRT1.1的活性。有趣的是，在pho2突变体中，硝酸盐的作用减弱了，因为PHO2的存在还导致NRT1.1转录水平提高，该泛素结合酶E2位于硝酸盐和Pi信号传导的界面。了解NRT1.1和PSR的相互作用特别重要，因为单子叶植物水稻和小麦中的调节机制被证明是保守的，这提高了在硝酸盐和磷输入量低的土壤上进行有针对性的作物改良的潜力。
Hu等人的研究至少在Pi传感器SPX1的背景下，填补了双子叶植物和单子叶植物之间的知识鸿沟。作者描述了水稻中的调控模块，该模块包含NRT1.1B，SPX4（分别是拟南芥NRT1.1和SPX1的直系同源物）和NBIP1。 在Pi限制条件下的水稻生长激活了SPX4的降解，这导致TFs PHR2和NLP3（分别为拟南芥PHR1和NLP7）的协同激活，从而引发了Pi吸收和硝酸盐吸收反应。
一旦启动PSR信号级联，PHR1和NLP一起激活转录阻遏物NIGT。结果是具有相反作用的双重抑制基因表达。一方面，硝酸盐饥饿反应通过直接抑制硝酸盐转运蛋白，TF和与硝酸盐的回收和移动有关的基因而减弱。另一方面，NIGT直接靶向PSR阻遏物SPX1/2/4和PHO2，这对Pi的吸收有积极影响，因此平衡地摄取了两种大量营养元素。
总体而言，该模型表明，在低Pi条件下，一旦硝酸盐吸收和信号减弱，植物的资源就主要通过SPX1的转录和翻译后调控直接用于Pi的获取。此外，NIGT调节表明该机制在被子植物中是进化保守的。硝酸盐和磷信号之间的的相互作用这种新发现说明了实现营养稳态所需的复杂细微差别，这些知识需要纳入旨在优化我们作物中氮和磷肥料使用的现代策略中。
3 植物养分和菌根状态对根相关的真菌菌群的相互影响
在全球范围内，土壤类型的肥力差异很大，具体取决于位置（气候，地质，植被），其物理化学和生物学特性的组合也可能会相应地发生变化，从而促进或阻碍农作物的生长。向土壤中输入的肥料不仅改变了植物可利用的养分比例，而且还改变了该地区的整个微生物群落的养分比例。此外，微生物暴露于根际中植物介导的适应性变化，这种适应性是由植物营养状况的变化触发的，例如根形态的变化以及代谢产物和质子的渗出。几份研究报告显示，长期或短期向土壤中输入磷会改变AM非寄主植物中与根相关的真菌群落。磷的施肥效应导致根部菌群结构发生适度变化，占变异的4.5％至15％，并且与某些真菌类（如Helotiales等）的致病率较高相关。将土壤中添加磷对真菌的直接影响与植物宿主与施肥相关的响应所引发的间接修饰之间的效应解耦是具有挑战性的，这可以通过利用根系分离实验系统来实现。在拟南芥中，通过研究在PSR中受损的突变体的真菌群落表明PHR1，PHL1，PHF1和PHO2对于在高P和低P施肥处理下在天然土壤中建立根部真菌微生物区系至关重要。结果表明，定殖在根系生态位中的真菌受宿主基因型和引发PSR的分子线索所决定的过滤机制的影响。由植物PSR驱动的根真菌群落的变化是否是以下因素驱动，尚待证实：
（1）宿主对有益/相互关联的适应策略与真菌促进植物生长；
（2）根定殖者之间的生态位竞争和/或
（ 3）改变了植物防御机制。
就形成AMS的植物而言，用Pi进行土壤施肥会使根部的真菌群落结构发生微小变化，主要表现为AM真菌数量减少。有趣的是，在低磷土壤中，通过共生信号转导途径的宿主基因突变或下游AMS特异基因的突变分别导致菌根宿主百脉根(Lotus japonicus)形成功能性AMS的能力受损，引起真菌群落结构的显著但较小的失衡。这些研究表明，菌根缺乏充分发育和功能性的丛枝，与包括柔膜菌目(Hellotiales)和丛赤壳科(Nectriaceae)在内的子囊真菌的富集有关。这意味着AM真菌含量低的根系生态位可以被当地土壤真菌群落的特定类群替代。但是，这些替代定殖者不能完全补充野生型的表型，例如，在缺乏功能性丛枝的突变植物中，植物生物量和地上器官中P的浓度仍然降低，PSR和氧化还原相关基因的表达增强。这突出了AMS在AM宿主物种表现中的特殊作用。
4 除球囊菌以外的菌群为植物的营养和生长做出了贡献
当通过维持共生体和宿主之间的合作而产生的成本不超过收益时，不同物种之间的相互作用是稳定的。有人提出，在进化过程中，如果互助性没有变得过于专业化并且共生体丰度不足，则可能会发生从互惠性到非互惠性的转变。更具体地说，当寄主植物开发新的营养物获取策略或共生体被新的微生物伴侣替代时，AMS中真菌伴侣的分离可能已经进化稳定。
因此，自从在陆地上定殖，事实上AMS的功能/服务可能已经在与其他真菌的相互作用中得到了补偿，这些相互作用随后为从AMS向植物根的新的互生真菌相互作用的转变形成了生理和遗传基础。因此，从概念上可以想象，AMS早期进化的基础遗传机制部分地被这些新近出现的共生创新所采用。
尽管大多数陆地植物都形成了AMS，但十字花科植物却是一个例外，因为它们丢失了几个允许AMS发展的基因。因此，全球使用的示范植物拟南芥被认为是AMF的非寄主。尽管与菌根寄主的情况相似，在拟南芥的根中也发现了球囊霉真菌，这通过暴露于真菌后共生独角金内酯生物合成基因的上调来体现，但该植物在相互作用的后期激活了代价高昂的防御过程，并伴有生长减少。相反，有一些十字花科植物受益于与子囊菌和担子菌真菌的结合的例证，表明发展替代性伙伴关系以弥补丛枝菌根的缺乏。其中包括为芜菁(Brassica rapa)提供氮素的Heteroconium chaetospira，以及Serendipita indica，炭疽菌（Colletotrichum tofieldiae）和Heletiales sp.分离的F229向其宿主提供Pi。因此，这些真菌在十字花科植物（如AM宿主中的AMF）中表现出相似的特性。
在这种情况下，值得注意的是，拟南芥与子囊菌（Acomycete Colletotrichum tofieldiae）的有益相互作用受PSR系统控制，因而受植物P态的控制。因此，很容易推测磷的有效性或植物的磷状态是根微生物群落中驱动共生性状进化的主要选择力。重要的是，从生长在磷含量极低的土壤中的植物中分离到了Helotiales真菌和子囊菌，这表明磷的低利用率是边缘土壤中新型根共生体进化的驱动力。
在过去的二十年中，许多研究小组已经仔细阐明了AMS发展背后的基本分子机制。这些研究产生的模型为进一步研究球囊霉真菌以外的土壤真菌与植物根的进化更年轻共生体所采用的过程提供了自然指南。假设AM共生在进化上是稳定的，因为对资源的双向传输的控制是双向的，分别通过AM真菌和菌根宿主特有的机制进行。维持C，P和其他资源相互交换的分子网络是否在AMS与进化上较年轻的有益共生体之间是否保守以及如何与基本的硝酸盐反应和PSR机械连接并在共生体水平上整合尚待检验，这一共生体在整个复杂的三维环境中繁殖以最大程度地提高养分效率和相互作用伙伴的适应度（图1）。
结论
自从在陆地上出现以来，植物就能够与丝状真核生物和其他微生物形成联系。这些关系中的一些已演变成亲密的共生体，迄今为止它们有助于改善现存共生伴侣的表现和适应性。我们推测存在一个核心的调控系统，该系统合并了对植物和微生物C：N：P平衡的控制，AMS的发展以及其他有益的植物-真菌共生菌以及潜在的资源相互转移。关于该网络对植物与微生物群相互作用的影响的未来机理研究，有很大的希望，可以弄清植物整体环境中营养稳态的复杂性，并优化将土壤健康转化为农作物产量的根系性状。
图1 提出宿主与互惠真菌进行营养交换的遗传工具箱模型示意图
你可能还喜欢