【LorMe周刊】“虽败犹荣”：不成功的微生物入侵对土壤微生物群落的影响
作者：胡洁、韩岗
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原名：The impact of failure:unsuccessful bacterial invasions steer the soil microbial community away from the invader’sniche
译名：“虽败犹荣”：不成功的微生物入侵对土壤微生物群落的影响
期刊：The ISME Journal
IF：9.493
发表时间：2018.1
通讯作者：Cyrus Mallon
通讯作者单位：格罗宁根大学进化生命科学研究所
虽然许多环境系统如土壤频繁遭受外来微生物的入侵，往往由于被入侵环境中丰富且稳定的物种多样性而无法被入侵成功。但是，不成功的微生物入侵也会很大程度上影响被入侵环境中微生物群落的结构和功能。本文假设不成功的微生物入侵会通过降低土壤微生物群落的多样性和生态位宽度而对土壤功能产生影响，从而导致被入侵微生物群落组成和生态位结构的转变。为了研究这个问题，我们构建了不同多样性梯度的土壤微生物群落并且使其受到土壤外来者大肠杆菌频繁但不成功地入侵，并分析随后被入侵微生物群落结构组成、生态位宽度和结构的变化。与预期恰恰相反，被入侵后的微生物群落多样性和生态位宽度反而增加了，并且微生物群落组成和生态位结构也发生了变化，生态位结构的变化显示出微生物群落避免利用外来者所需的资源。重要的是，远离外来者生态位远近的程度因微生物群落的多样性而异。因此，短暂并且不成功的微生物入侵改变了微生物物种竞争资源的策略并对整个微生物群落产生实际的影响，改变了微生物群落的多样性和功能，这些改变可能会决定后续微生物入侵成功与否及其产生的影响。
生物入侵具有改变地球生态系统生态和进化轨迹的潜力，并且外来者对生态系统组成和功能的影响是很难预测。自1958年埃尔顿对该主题的总结以来，生物入侵对生物多样性的影响是研究生物入侵的一个共同主题，他假定多样化的生态系统比多样化较低的生态系统更能抵抗外来者的入侵。该假定被通俗地称为“多样性-入侵效应”，丰富的生物多样性有助于提高群落竞争有限的资源，并有助于抵御外来者的入侵。尽管这些理论最初的应用对象是动物或植物群落，但是近年来该理论在微生物群落抵御外来者入侵的研究中也已经被证明。
人们对外来者入侵对群落的影响知之甚少，特别是群落多样性如何缓冲入侵造成的潜在影响。宏观生态学研究的证据表明，丰富的群落多样性可以缓冲入侵的有害影响，例如物种丰富度和均匀度的降低。外来者对群落产生影响是通过与土著物种的竞争和竞争排斥而产生的。例如，外来的植物与土著植物竞争水资源，减少土著物种的生物量并改变土著群落的结构。然而，迄今为止，具体的入侵过程或进一步揭示其影响机制以及确定是否在不同群落中有类似的竞争机制，仍然没有人去研究。部分归因于一直以来难以确定和定位外来者与土著物种的确切资源偏好，例如微生物的碳源利用模式。如果不能确定哪些土著物种将参与与外来者的资源竞争，那么将很难预测和评估入侵对土著群落的影响。
微生物群落频繁受到各种外来微生物的入侵，例如生物防治剂及生物肥料的使用，粪便的直接排入和益生菌的使用。添加到土壤中的大多数微生物将与土著微生物竞争资源与空间，而随着时间的推移，外来者的数量往往会下降。这引出了一个问题，即在入侵最终不成功的系统中是否仍然存在入侵的影响。鉴于各种生态系统中的入侵无处不在，需要更好地了解外来者在被入侵群落中存活和消失的情况，以便更好地理解入侵不成功的外来者对土著群落的影响。
本研究旨在评估和量化单个模式外来者对微生物入侵的影响，并在此过程中更好地了解微生物入侵对被入侵群落多样性和代谢潜力的影响。根据前人对植物系统的观察，我们假设微生物入侵将减少微生物群落的多样性，这将导致微生物群落代谢潜力的变化并产生影响后续入侵结果的遗留效应。进一步假设这些影响随着土著细菌群落的初始多样性而扩大。本试验选用模式非致病性大肠杆菌E. coli O157: H7作为外来入侵者，两种砂质土壤：Wildekamp（W）土壤和Buinen（B）土壤为试验土壤。将两种土壤按照水土比为2:1的比例制备土菌悬液，分别稀释至梯度10-1、10-3、10-6再接入到灭菌的土壤中，分别记作W1、W3、W6和B1、B3、B6。本研究通过测量入侵前后的四个群落参数来评估入侵对群落的影响：群落多样性、组成、生态位宽度和结构。
1. 入侵对微生物群落多样性和组成的影响
图1 入侵后随着群落组成的改变其OUT丰富度有所增加(a)，土壤B(b)和土壤W(c)被入侵前后微生物群落结构组成的变化。
与作者设定的假设相反，大肠杆菌的入侵并没有导致群落多样性的减少，反而促进被入侵微生物群落多样性的增加。被入侵的两种土壤微生物群落组成均发生了显著的变化，通过对比入侵前后群落之间的相异性百分比，量化了群落组成的变化幅度，表明被入侵后的B6和W6处理微生物群落分别与被入侵前的群落相比分别变化了70.2%和73.9％，高于B1和W1处理微生物群落变化的31.3%-47.3%。
2. 入侵对微生物群落中常见细菌相对丰度的影响
图2 入侵后微生物群落中丰富度持续上升(a)和下降(b)的常见细菌分类群。
3. 入侵对微生物群落生态位宽度的影响
图3 入侵后微生物群落的总生态位宽度(a)和排他性的生态位宽度(b)均增加。
通过检测微生物群落对71种碳源的利用情况，进行ANOVA分析表明入侵后的微生物群落比入侵前的或未被入侵的微生物群落具有更高的生态位宽度。而在10-6梯度时，差异更加明显（图3a）。这些差异不仅仅是由于外来者的存在，因为选择在外来者不能够利用的35种碳源的情况下进行分析时，在这35种碳源中，两种土壤微生物群落的生态位宽度也有着显著的差异（图3b）。
微生物入侵的过程和影响与传统宏观意义上的生物入侵是不同的。在如植物群落条件下的传统入侵中，外来者从相对较小的种群规模开始，一旦成功克服土著植物抵抗的压力并获得可用资源，他们扩大其种群规模，同时取代土著植物。相反，微生物入侵可能从最初的大规模种群开始，例如人类粪便排放到土壤中可能会释放出每克粪便中的109个大肠杆菌细胞作为潜在外来者。尽管开始时微生物密度很大，但是微生物对一个新环境或群落的入侵往往是短暂并不成功的，这意味着外来微生物的数量没有净增长和传播。尽管如此，鉴于在不同系统中的微生物入侵无处不在，而即使外来微生物最终无法在新环境中生存，但是微生物入侵仍然会给土著群落产生较大的影响。本研究中，研究人员证明了大肠杆菌的入侵会导致被入侵微生物群落多样性、组成、生态位宽度和结构的变化。
微生物群落组成变化常常源于几种常见微生物属的增加和减少。其中11个属在群落中的初始相对丰度为7.0％至17.7％，在被入侵后有所增加（达到14.3％-45.0％），这表明入侵在某种程度上促进了其种群的扩张。此外，而该群落主要部分的7个属，其入侵前的总相对丰度在15.7％-52.2％之间，在大肠杆菌入侵后丰度大幅下降，下降至5.2％-23.6％。这些丰度下降的微生物属与大肠杆菌有着相似的营养偏好，部分原因是由于外来者初始种群规模较大，在入侵发生时具有竞争优势。
入侵后的新群落组成变化导致了所有多样性处理中的生态位结构的变化和生态位宽度的增加。群落组成和生态位结构之间的联系，可能是外来者和土著生物之间资源竞争的产物，从而导致了群落结构的变化，这反过来又可能改变了生态位宽度和生态位结构。而生态位宽度的变化不仅仅是因为外来者的增加或其代谢能力的潜在演变。虽然，微生物群落总生态位宽度确实增加，但所有新降解碳源中有43％-75％是土著群落排他性的（即侵入者无法获得代谢的碳源）。随着群落的丰富性增加，这种影响更加显著。
图4 微生物入侵对微生物群落的影响及其遗留效应的概念图。构建一个由11个属组成的微生物群落，每个属各占据一些资源，如(a)所示，每个峰值的高度代表群落中该属的丰度。粗黑线表示原生群落的整个生态位。(b)当一个外来者（绿色高峰）被引入群落时，竞争区域为外来者和土著属相同偏好的资源。(c)由于外来者在入侵时数量较多，外来者将设法在这个竞争区域中胜过土著属，并改变生态位结构，使土著属只能占据外来者几乎不能利用或没有竞争优势的资源。(d)即使外来者最终从群落中消失（绿色虚线），它将留下空的生态位给群落，这可能影响未来相同或类似的外来者的入侵。
引发资源竞争，特别是对占领生态位的竞争，是群落结构变化的主要原因。相关研究表明,在大肠杆菌无法利用的资源的环境中，只有很少的大肠杆菌被检测到有所生长。最近研究已经表明，某些基因型的大肠杆菌在土壤中存活的时间更长，这取决于它们的不同生态位偏好，并且在整个大肠杆菌物种复合体中，应激反应和营养摄取在不同基因型大肠杆菌之间也存在很大差异。