神外'IMax'——回顾上颌动脉EC-IC搭桥的术式变迁

说起IMax，对于咱神外和ENT的医生来说，它又是“internal maxillary artery”（上颌动脉）的缩写。然而，由于其位置深在，长久以来，似乎并没有受到太多的重视。但检索近几年的文献，发现它的“出镜率”越来越频繁，主要集中在两大领域：经鼻内镜颅底手术、EC-IC脑血管搭桥。前不久刚结束的唐都颅底论坛上，Miranda教授带我们从前方领略了其在内镜下的风采；原先也非常期待Fukushima教授通过他著名的anterior infratemporal fossa approach（ITFA）让我们俯视其全貌，虽然最后没有完成，但佟小光教授也点明了这一入路可以进行IMax至后循环搭桥的重要理念。集中查阅了历来有关IMax搭桥的文献，又跟国内（也应该是全球）开展着最大宗IMax搭桥技术的石祥恩教授团队的一员，王泷童鞋进行了交流，受益匪浅。对于一个脑血管搭桥手术，其手术指征、术前评估、吻合技术等等有太多值得讨论的了，这些不是脑血管病小白的我能一时半会儿领悟的。这里仅仅针对IMax在EC-IC术中的解剖，简单总结一下20年来文献中的观点变迁。尤其是最近发表在《Neurosurgery》和《World Neurosurgery》上的几篇新作，新意和争议并存，值得大家讨论。

图0-1：Fukushima的颞下窝入路（ITFA）及AITFA解剖

图0-2：IMax系统解剖概况

1、IMax搭桥术式的开山鼻祖（Heilman团队，1996）

  • Vrionis FD, Cano WG, Heilman CB. Microsurgical anatomy of the infratemporal fossa as viewed laterally and superiorly. Neurosurgery. 1996;39(4):777-85

1996年发表于《Neurosurgery》上的这篇解剖学论著，读来便知是神外视角下关于颞下窝解剖的经典之作——其对于颞下窝内骨性、肌肉、韧带、神经和血管结构等均进行了非常详尽和准确的描述；提出了“从上方”显露颞下窝的“神外视角”入路，相对于之前ENT界Fisch的耳后入路和神外Sekhar的耳前入路更为微创；历史上首次提出并在尸头上进行了IMax的EC-IC搭桥。该入路采用常规的耳前额颞皮瓣，颞肌下翻，开颅及骨性切除范围包括翼点开颅+去颧弓+中颅底骨质磨除至圆孔、卵圆孔和棘孔水平+硬膜内前床突切除术（近端控制床突段ICA）。IMax与颈内系统搭桥的方式为，于IMax翼腭段（pterygopalatine segment）附近（腭大动脉起始部以近）切断IMax远端主干，向近端离断IMax各分支至其下颌段（mandibular segment）附近（脑膜中动脉起始部以远），移位IMax的翼段（pterygoid segment）进入颅内，直接进行IMax-ICA床突上段（眼动脉段、C6）的端-侧吻合。在12例尸头中，9例可获取足够长度的IMax完成上述搭桥。文中也提到已应用该技术进行了一例ICA岩骨段梭形动脉瘤的搭桥手术（未详述）。

图1：Heilman团队进行IMax-ICA/C6 端-侧吻合，A中黑色箭头为所取的IMax远端

2、IMax搭桥术式在尸头解剖上的各种探索（Ustun团队，2001-2005）

  • Karabulut AK, Ustun ME, Uysal, II, Salbacak A. Saphenous vein graft for bypass of the maxillary to supraclinoid internal carotid artery: an anatomical short study. Ann Vasc Surg. 2001;15(5):548-52.

  • Buyukmumcu M, Ustun ME, Seker M, Karabulut AK, Uysal YY. Maxillary-to-petrous internal carotid artery bypass: an anatomical feasibility study. Surg Radiol Anat. 2003;25(5-6):368-71.

  • Ulku CH, Ustun ME, Buyukmumcu M, Cicekcibasi AE, Ziylan T. Radial artery graft for bypass of the maxillary to proximal posterior cerebral artery: an anatomical and technical study. Acta Otolaryngol. 2004;124(7):858-62.

  • Ustun ME, Buyukmumcu M, Ulku CH, Cicekcibasi AE, Arbag H. Radial artery graft for bypass of the maxillary to proximal middle cerebral artery: an anatomic and technical study. Neurosurgery. 2004;54(3):667-70; discussion 70-1.

  • Arbag H, Cicekcibasi AE, Uysal, II, Ustun ME, Buyukmumcu M. Superficial temporal artery graft for bypass of the maxillary to proximal middle cerebral artery using a transantral approach: an anatomical and technical study. Acta Otolaryngol. 2005;125(9):999-1003.

  • Arbag H, Ustun ME, Buyukmumcu M, Cicekcibasi AE, Ulku CH. A modified technique to bypass the maxillary artery to supraclinoid internal carotid artery by using radial artery graft: an anatomical study. J Laryngol Otol. 2005;119(7):519-23.

这支来自土耳其的团队，集结了神外、ENT和解剖学的研究者，在2001至2005年间，进行了各种各样尸头上的术式探索，包括如下：

首先，基于Heilman, C. B.的术式，为解决前者术式中IMax直接移位至ICA/C6长度可能不够、以及IMax远端分离复杂的问题，采用了大隐静脉桥接（SVG）的方法，在IMax脑膜中动脉起始部以远1cm处切断IMax，进行IMax-SVG的端-端吻合 + SVG-ICA/C6的端-侧吻合（2001）。对于IMax的暴露，文中的说法是“The MA was identified easily medial to infratemporal crest”（后续研究中均是如此描述）。

图2：IMax-SVG的端-端吻合 + SVG-ICA/C6的端-侧吻合

为解决桥接静脉远期开通率下降，以及同样的IMax直接移位至ICA/C6长度可能不够的问题，他们采用了Al-Mefty的“zygomatic approach”术式（去除颧弓，切断下颌骨冠状突，将其连同颞肌一起上翻）暴露IMax，并广泛磨除中颅底将IMax移入颅内，经Glasscock三角暴露ICA岩骨段水平部。搭桥的方法又模仿了Heilman, C. B.的术式，即于眶下动脉起始部以近处切断IMax远端主干，向近端离断IMax各分支至脑膜中动脉起始部以远，移位IMax的翼段进入颅内，直接进行IMax-ICA岩骨段的端-侧吻合（2003）。

图3：IMax-ICA岩骨段的端-侧吻合（下图为Al-Mefty文献原图（al-Mefty O, Anand VK. Zygomatic approach to skull-base lesions. Journal of neurosurgery. 1990;73(5):668-73））

接下来两年间，为解决广泛磨除中颅底骨质的“侵袭性”，他们一连发表了4篇文献，提出了“穿孔法”，将IMax或其桥接血管“穿入”颅内的术式（2004-2005）。文献的不同之处主要在于桥接血管的不同（桡动脉、颞浅动脉）、受体血管的不同（大脑后动脉（P2）、大脑中动脉（M2））、截取IMax的远端部位不同（眶下动脉起始部以近、降腭动脉起始部以近）、中颅窝打孔的部位不同（圆孔外侧2-3mm、眶上裂后下缘外侧5-6mm）；其中还有一篇暴露和截取IMax采用了ENT的经上颌窦入路（Caldwell/Luc approach）。然而，值得推敲的是，作者去除颧弓后，在保留中颅底骨质的情况下，对于IMax的定位和暴露，仍然是与之前广泛磨除中颅底时一样，仅仅“The MA was identified easily medial to infratemporal crest”一句话带过，真的能这么轻松暴露吗？由于均是尸头解剖学研究，其临床可行性有待商榷。

图4：各种“穿孔法”进行IMax-桥接血管端端吻合+桥接血管-受体血管端-侧吻合。左七图，圆孔外侧打孔，从上方（经颧弓）截取IMax；右三图，眶上裂附近打孔，从前方（经上颌窦）截取IMax

3、第一例手术报道及专注于IMax翼腭段定位的解剖学研究（Abdulrauf团队，2011-2012）

  • Abdulrauf SI, Sweeney JM, Mohan YS, Palejwala SK. Short segment internal maxillary artery to middle cerebral artery bypass: a novel technique for extracranial-to-intracranial bypass. Neurosurgery. 2011;68(3):804-8; discussion 8-9.

  • Eller JL, Sasaki-Adams D, Sweeney JM, Abdulrauf SI. Localization of the Internal Maxillary Artery for Extracranial-to-Intracranial Bypass through the Middle Cranial Fossa: A Cadaveric Study. Journal of neurological surgery Part B, Skull base. 2012;73(1):48-53.

该病例为一颈内动脉海绵窦段及床突上段巨大动脉瘤，根据尸头解剖经验，作者经中颅窝硬膜外入路，选择性磨除蝶骨大翼部分骨质，暴露翼腭窝内的IMax翼腭段，进行IMax-桡动脉的端-侧吻合、桡动脉和MCA/M3端-侧吻合，经颈部切口对ICA颈段行动脉瘤近端阻断，瘤体远端未行阻断。这是第一例详细记载IMax搭桥手术的报道。

然而，议论的焦点在于IMax的暴露方法含糊不清——“The IMAX was consistently found running just anterior and parallel to a line between the foramen rotundum and the foramen ovale”。对此，作者再次回到解剖实验室，对IMax翼腭段的暴露进行了详细的研究，提出并细化了两种经中颅窝硬膜外显露翼腭窝内IMax的方法：

  • “anteromedial”前内侧入路——即上述病例报道中用到的方法，局限化磨除中颅底前内侧的蝶骨大翼骨质，起始点具体定位在圆孔外侧缘的前方9.2mm、外侧5mm，深度约6.3mm。即可进入翼腭窝，在上颌神经下方暴露IMax，并将其“pull up”入颅内。

  • “anterolateral”前外侧入路——从前（蝶颧缝？）向后（横穿圆孔的假象线）15mm，从外向内15mm，至颞下嵴下方，并解剖翼外肌上头（颞下头）即可暴露IMax，较前者磨除的中颅底范围更大，显露的IMax更长，搭桥操作的空间更大。

图5：经中颅窝硬膜外暴露翼腭窝内IMax的前内侧入路（右）和前内侧入路（左）

4、不断涌现的IMax搭桥病例系列报道（Nossek团队，2014-2016；石祥恩教授团队，2011-2016）

  • Nossek E, Costantino PD, Eisenberg M, Dehdashti AR, Setton A, Chalif DJ, et al. Internal maxillary artery-middle cerebral artery bypass: infratemporal approach for subcranial-intracranial (SC-IC) bypass. Neurosurgery. 2014;75(1):87-95.

  • Nossek E, Costantino PD, Chalif DJ, Ortiz RA, Dehdashti AR, Langer DJ. Forearm Cephalic Vein Graft for Short, “Middle”-Flow, Internal Maxillary Artery to Middle Cerebral Artery Bypass. Neurosurgery (ONS). 2016;12(2):99-105.

  • Shi X, Qian H, K CK, Zhang Y, Zhou Z, Sun Y. Bypass of the maxillary to proximal middle cerebral artery or proximal posterior cerebral artery with radial artery graft. Acta neurochirurgica. 2011;153(8):1649-55; discussion 55.

  • Wang L, Shi X, Qian H. Flow reversal bypass surgery: a treatment option for giant serpentine and dolichoectatic aneurysms-internal maxillary artery bypass with an interposed radial artery graft followed by parent artery occlusion. Neurosurgical review. 2016.

这一时期出现了成规模的IMax搭桥病例报道，详细探讨了术前的评估和术后的随访结果。这里仅仅聚焦手术方面，采用的方案均为“IMax-桥接血管-颅内受体动脉”。Nossek团队选用的桥接血管为头臂静脉，石祥恩教授团队选用的桥接血管为桡动脉。受体动脉包括了前循环（MCA、ICA）和后循环（PCA、VBA）。吻合方式，IMax-桥接血管之间多为端-端吻合，桥接血管-受体血管之间均为端-侧吻合。

对于IMax的暴露和选择，均是颞下窝内的翼段。Nossek团队的开颅术式包括两步：第一步为卸除眶颧+颞部开颅，第二步为广泛磨除中颅底骨质（lateral rectangle craniectomy of the temporal fossa floor）至圆孔-卵圆孔连线的外侧2mm处。石祥恩教授的开颅术式翼点开颅+去除颧弓。寻找和定位IMax的方法，均为沿着颞深动脉向下寻找IMax主干。然而，这种方法寻找的IMax主干与翼外肌的关系，均含糊不清，有时描述为“reaching the MA at the inter-muscular space between superior and inferior belly of the lateral pterygoid muscle”，有时又为“superficial to the lower head of the lateral pterygoid”。

图6：Nossek团队的两步法开颅暴露IMax

5、聚焦IMax的精准定位及暴露，新入路的创新与争议（Lawton团队，2015-2017；Spetzler团队，2017）

  • Feng X, Lawton MT, Rincon-Torroella J, El-Sayed IH, Meybodi AT, Benet A. The Lateral Triangle of the Middle Fossa: Surgical Anatomy and a Novel Technique for Transcranial Exposure of the Internal Maxillary Artery. Neurosurgery. 2015.

  • Feng X, Meybodi AT, Rincon-Torroella J, El-Sayed IH, Lawton MT, Benet A. Surgical Technique for High-Flow Internal Maxillary Artery to Middle Cerebral Artery Bypass Using a Superficial Temporal Artery Interposition Graft. Neurosurgery (ONS). 2017;13(2):246-57.

  • Yagmurlu K, Kalani MY, Martirosyan NL, Safavi-Abbasi S, Belykh E, Laarakker AS, et al. Maxillary artery to middle cerebral artery bypass: A novel technique for exposure of the maxillary artery. World neurosurgery. 2017.

Barrow的新老两位掌门人，最近均有发文针对IMax的解剖定位及精准暴露提出新的入路，方法却是大相径庭。Lawton团队的冯医师，连续两文发布于《Operative Neurosurgery》，提出了针对暴露IMax的一个全新的中颅底解剖三角概念——外侧三角（Lateral Triangle of the Middle Fossa），因其位于前外侧三角（V2、V3之间）和后外侧三角（Glasscock三角）的外侧而取名。界限如下：内侧界——圆孔、卵圆孔和棘孔；外侧界——翼点开颅骨窗的下缘；前界——横穿圆孔至翼点骨窗下缘的连线；后界——棘孔至颞骨颧突前根（颧弓根前缘）的连线（即颞下颌关节的前界）。该三角的磨除分为两步：第一步——磨除棘孔外侧骨质（棘孔为顶点，蝶鳞缝为前界，棘孔至颧弓根前缘连线为后界，中颅底外侧缘为外界），该步骤的目的为沿着脑膜中动脉近端暴露IMax主干，并显露出IMax周围重要结构，翼外肌上头、V3的下牙槽神经、舌神经和耳颞神经，明确它们的关系，并为稍后将IMax移入颅内创造足够的空间；第二步——从第一步磨除的前缘出发，沿翼外肌上头向前，直至圆孔和翼突外侧板的外侧，将翼外肌上头牵向外侧，即可暴露出IMax主干全程。此后的IMax离断、移位及吻合方法：离断部位为眶下动脉起始部近端、切断翼段所有分支后移位主干，取颞浅动脉近段行端-端吻合。

图7：外侧三角入路

外侧三角入路的提出，使得IMax的定位和暴露终于不再“blindly”。但必须清醒地认识到，这一入路并非针对所有IMax解剖类型的最佳入路。这里有必要复习一下IMax的解剖变异类型。IMax的解剖变异，个人理解包括走行变异和分支变异，走行变异又包括相对于翼外肌下头的变异和相对于V3各分支的变异。

图8：IMax相对于翼外肌下头的解剖变异。左、中A：内侧型（medial、deep）；右、中B：外侧型（lateral、superficial）；文献报道两种类型基本各半，东方人则外侧型更多见

图9：IMax相对于V3各分支的变异（中、右）、动脉分支变异（左）

因此，Lawton团队也提出，外侧三角入路最适合针对的IMax类型为内侧型（行于翼外肌下头内侧）。对于外侧型（行于翼外肌下头外侧），该入路需进一步扩大化——骨质磨除的外侧界必须到达翼点骨瓣的下缘，将翼外肌上头牵向内侧甚至部分切除；而此时，沿着颞深动脉向近端暴露IMax主干则可能是更恰当的方法（Nossek和石祥恩教授团队的方法）。

再来看Spetzler团队的做法，他们提出了一种不需要去除颧弓和磨除中颅底骨质的方法，即下翻颞肌后，沿着颞深动脉或循着蝶骨沟（sphenoid groove）即可进入颞下窝并暴露IMax翼段全程，文章发表于《World Neurosurgery》。然而，他们并未说明这一做法适用于IMax的哪一种变异类型，而且，所有图片均已将翼外肌上头这一重要阻碍物去除了。纵观上文提及的20年来的术式变迁，根据颞深动脉这一重要标记向下暴露IMax的方法并非新鲜，而所有使用这一方法的作者无不需要通过切除颧弓、磨除中颅底骨质来暴露IMax。由此，个人认为，Spetzler团队的这种做法的实际可行性非常值得怀疑。

图10：Spetzler团队的暴露IMax方法，可见IMax走行为外侧型，但均未见翼外肌上头

果然，跟石祥恩教授团队成员王泷医师进行交流后，他们也早已发现了这一疑点，并已以letter形式发至《World Neurosurgery》提出了异议并阐明了石祥恩教授团队对于IMax暴露的手术理念：

综上，个人认为，术前通过影像学定位IMax的变异类型是手术的重要步骤。只有明确了IMax的具体走行，才可选择合适的暴露术式——内侧型宜用经外侧三角入路（Lawton团队），外侧型则可需去除颧弓、通过颞深动脉定位（Nossek和石祥恩教授团队）。

围绕IMax搭桥的20年探索历程可以看出，从临床到解剖再到临床，才是神经外科进步发展的主旋律。

参考资料：（文中引用以外）

  1. Alvernia JE, Hidalgo J, Sindou MP, Washington C, Luzardo G, Perkins E, et al. The maxillary artery and its variants: an anatomical study with neurosurgical applications. Acta neurochirurgica. 2017;159(4):655-64.

  2. Joo W, Funaki T, Yoshioka F, Rhoton AL, Jr. Microsurgical anatomy of the infratemporal fossa. Clinical anatomy. 2013;26(4):455-69.

  3. Ohue S, Fukushima T, Kumon Y, Ohnishi T, Friedman AH. Preauricular transzygomatic anterior infratemporal fossa approach for tumors in or around infratemporal fossa lesions. Neurosurgical review. 2012;35(4):583-92; discussion 92.

  4. Wanibuchi M, Murakami G, Yamashita T, Minamida Y, Fukushima T, Friedman AH, et al. Midsubtemporal ridge as a predictor of the lateral loop formed by the maxillary nerve and mandibular nerve: a cadaveric morphological study. Neurosurgery. 2011;69(1 Suppl Operative):ons95-8; discussion ons8.

  5. Terasaka S, Sawamura Y, Goto S, Fukushima T. A lateral transzygomatic-transtemporal approach to the infratemporal fossa: technical note for mobilization of the second and third branches of the trigeminal nerve. Skull base surgery. 1999;9(4):277-87.

  6. 《Photo Atlas of Skull Base Dissection》2009

  7. 《Atlas of the Facial Nerve and Related Structures》2015

  8. 《THIEME Atlas of Anatomy：Head, Neck, and Neuroanatomy.2ed》2016

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