论著 | 腹腔镜右半结肠切除术中血管解剖辨识及意义研究（本文配发视频）
郭释琦医生
【引用本文】郭释琦，崔明明，刘鼎盛，等. 腹腔镜右半结肠切除术中血管解剖辨识及意义研究[J]. 中国实用外科杂志,2021,41(9):1017-1023.
腹腔镜右半结肠切除术中血管解剖
辨识及意义研究
郭释琦，崔明明，刘鼎盛，刘彦伯，张 宏
中国实用外科杂志,2021,41(9):1017-1023
目的 探讨腹腔镜右半结肠切除术中肠系膜上血管主干及对应分支与属支的解剖规律、变异类型及临床意义。方法 回顾性分析2017年3月至2021年1月中国医科大学附属盛结直肠肿瘤外科200例腹腔镜右半结肠切除术病人资料，通过影像学读片、手术记录查阅、术后视频回放方式观察肠系膜上血管主干、回结肠血管、右结肠血管、结肠中血管、Henle干的出现概率、走行特点、毗邻关系以及变异情况。结果 肠系膜上血管主干变异按肠系膜上静脉（SMV）数量分为单支型与双支型，按SMV与肠系膜上动脉（SMA）的空间位置关系分为右位、左位、交叉3种类型。回结肠动脉（ICA）与回结肠静脉（ICV）出现率均为100.0%，2例ICV直接汇入Henle干，62.0%病人ICA走行于SMV背侧。术中解剖出右结肠动脉（RCA）73例（36.5%），右结肠静脉（RCV）195例（97.5%），单支型、双支型、三支型RCV分别占48.2%、43.6%和8.2%，RCA走行于SMV腹侧者62例（84.9%），RCA走行与SMV背侧者11例（15.1%）。解剖出结肠中动脉（MCA）192例（96.0%），结肠中静脉（MCV）196例（98.0%），单支型、双支型与三支型MCV分别占63.8%、33.2%与3.0%，MCV有4种汇入情况：汇入SMV、Henle干、脾静脉（SV）和第一支空肠静脉（FJV），其中汇入到SMV最常见占95.4%，当MCV汇入FJV时，FJV均走行于SMA前方，当MCV为多支型时，RCV多支型占比更高。按胰十二指肠上前静脉（ASPDV）与胃网膜右静脉（RGEV）是否共干以及结肠支的数量将Henle干分为基本型（0~Ⅲ型）和特殊型，其中基本Ⅰ型最为常见（43.6%）。结论 肠系膜上血管主干变异情况较少，分支与属支变异常见。术中操作应始终遵循精细解剖的原则，避免辨识不清晰的情况下导致出血及副损伤。
基金项目：辽宁省民生科技计划项目（No.1600840264496）
作者单位：中国医科大学附属盛结直肠肿瘤外科，辽宁沈阳 110004
通信作者：张宏，E-mail：haojiubujian1203@sina.cn
1 资料与方法
1.1 一般资料 纳入标准：（1）病人均由同一术者团队成功实施腹腔镜右半或扩大右半结肠癌CME术。（2）术前均有全腹增强CT扫描资料，均获病人及家属知情同意。（3）术后组织活检确诊为右半结肠癌。（4）所有病例均有完整高清手术视频。（5）所有病例均能清晰且完整显露解剖血管。根据以上标准，筛选出2017年3月至2021年1月中国医科大学附属盛结直肠肿瘤外科收治的200例病例纳入研究。其中，男性97例，女性103例，年龄（67.5±10.7）（25~88）岁。体重指数（BMI）为24.7±2.7。手术时间（102.9±30.1）min。其中盲肠癌23例，升结肠癌142例，结肠肝曲癌35例。病人均为中国国籍，其中汉族197例、满族2例、蒙古族1例。所有病例均由固定的2名具有10年以上工作经验的具副教授以上职称的结直肠外科医生通过查阅手术记录、阅读CT片以及视频回放的方式标记血管解剖，意见不一致时讨论决定。研究方案已通过中国医科大学附属盛伦理委员会审批（编号：2021PS574K）。
1.2 观察指标 肠系膜上动脉（superior mesenteric artery，SMA）、肠系膜上静脉（superior mesenteric vein，SMV）主干以及对应分支及属支的分布情况、走行规律、血管毗邻关系以及变异情况等。
1.3 手术流程 采用中间入路，按照笔者总结的“六步法”为流程行腹腔镜右半结肠切除术。第一步：于回结肠血管束下方寻找右侧Toldt间隙。第二步：于回结肠静脉（ileocolic vein，ICV）汇入处沿SMV左缘或沿SMA表面向头侧游离，在此过程中于根部切断可能存在于SMV腹侧的回结肠动脉（ileocolic artery，ICA）、右结肠动脉（right colic artery，RCA）、结肠中动脉（middle colic artery，MCA）或其右支以及结肠中静脉（middle colic vein，MCV），清扫区域淋巴结。在胰颈下缘水平沿胰腺被膜向头侧游离，进入网膜囊间隙。第三步：沿SMV右缘至胰腺表面继续向头侧游离，于根部切断ICV、可能存在于SMV背侧的ICA以及右结肠静脉（right colic vein，RCV），注意不要损伤胃网膜右静脉（right gastroepiploic vein，RGEV）和胰十二指肠上前静脉（superior anterior pancreaticoduodenal vein，ASPDV）。第四步：向右侧及头侧拓展结肠后间隙，显露出胰头、十二指肠降部、右侧生殖血管和输尿管。第五步：沿右结肠旁沟从盲肠至结肠肝曲游离。第六步：离断胃结肠韧带至肝曲与前述游离汇合，完成右半结肠CME。
1.4 统计学方法 使用SPSS26.0软件进行数据分析。计量资料满足正态分布的使用t检验，结果以均数±标准差表示；不满足正态分布的采用Mann-Whitney U检验，结果以中位数（最小值-最大值）表示。计数资料采用χ2检验或Fisher确切概率检验。检验水准α=0.05，P＜0.05为差异有统计学意义。
2 结果
2.1 肠系膜上血管主干 按SMV数量分为单支型（195例，97.5%）与双支型（5例，2.5%）。在单支型基础上依据SMV与SMA的位置关系将肠系膜上血管主干的解剖分为：右位型-SMV走行于SMA的右侧；左位型-SMV走行于SMA的左侧；交叉型-SMA途中横跨SMV向右侧走行与SMV形成“X”型交叉，SMA于腹侧横跨SMV称前交叉［55.6%（5/9）］，背侧横跨SMV称后交叉44.4%（4/9）。各分类分布情况见表1。术中图片见图1。统计分支与属支分布情况，最常见组合模式为ICA、ICV、RCV、MCA与MCV同时存在，占52.0%（104/200）；回结肠血管、右结肠血管以及结肠中动静脉共存者62例，占31.0%（62/200）。
2.2 回结肠血管 ICA与ICV出现率均为100.0%。动静脉伴行者占98.0%（196/200），2例ICV与ICA分离，走行于ICA头侧，直接汇入Henle干（1.0%），其中1例Henle干直接汇入门静脉（图2）。ICA相对于SMV的空间关系分为前位（ICA走行与SMV腹侧）与后位（ICA走行与SMV背侧），前位者38.0%（76/200），后位者62.0%（124/200），前位中有3例为双支型ICA（1.5%）。依据ICA相对于ICV的位置关系分为正前位、前上位、前下位、正后位、后上位、后下位6种类型，其中后上位最为常见（39.5%），见图3。
2.3 右结肠血管 目前RCV与副右结肠静脉的定义尚未统一。本研究收集升结肠区域和（或）结肠肝曲区域血流的血管统称为RCV（包括副右结肠静脉）。术中解剖出RCA 73例（36.5%），RCV195例（97.5%），单支型、双支型、三支型RCV分别占48.2%（94/195）、43.6%（85/195）和8.2%（16/195）。单支型中92.5%汇入Henle干，7.5%汇入SMV；双支型中91.8%汇入Henle干、1.2%汇入SMV、7.0%分别汇入Henle干与SMV；三支型中87.5%汇入Henle、12.5%分别汇入SMV与Henle干。RCA与RCV同时存在者69例（34.5%）。RCA相对于SMV的空间关系同样分为前位（RCA走行于SMV腹侧）与后位（RCA走行于SMV背侧），前位者84.9%（62/73），后位者15.1%（11/73）。当RCA走行于SMV腹侧时，ICA走行于SMV背侧占62.9%，当RCA走行于SMV背侧时，ICA走行于SMV背侧与腹侧比例相当。
2.4 结肠中血管 MCA出现率为96.0%（192/200），MCV出现率为98.0%（196/200）。动静脉同时存在者占94.0%（188/200）。单支型、双支型与三支型MCV分别占63.8%（125/196）、33.2%（65/196）与3.0%（6/196）。单支型MCV汇入方式有3种：汇入SMV（92.8%）、Henle干（5.6%）与第一支空肠静脉（first jejunal vein，FJV）（1.6%）；双支型MCV汇入方式有4种：完全汇入SMV（75.5%）、分别汇入SMV与Henle干（10.7%）、分别汇入SMV与FJV（12.3%）、分别汇入SMV与脾静脉（splenic vein，SV）（1.5%）；三支型SMV汇入方式有2种：完全汇入SMV（66.7%）、双支汇入SMV单支汇入Henle（33.3%）。当MCV汇入FJV时，FJV均走行于SMA前方（100.0%）。当MCV为单支型时，RCV为单支与多支型分别占62.5%及37.5%，当MCV为多支型时，RCV为单支与多支型分别为23.9%及76.1%，在MCV与RCV同时存在条件下，依二者的分支数量进行差异性分析，结果显示，MCV两支及两支以上组中RCV两支及两支以上的构成比高于MCV单支组（χ2=26.561，P＜0.05），差异具有统计学意义。可以认为MCV为多支型时，RCV多支型占比更高。
2.5 Henle干 存在Henle干者195例（97.5%）。5例（2.5%）Henle干缺如（即各属支静脉分别以单支或多支形式汇入静脉系统，未汇合形成主干）。各属支按汇入率由高到低分别为ASPDV（96.9%）、RGEV（95.9%）、RCV（95.4%）、MCV（7.7%）、ICV（1.0%），Henle干最常见的组合是ASPDV+RGEV+结肠支，占92.8%。基于此，笔者将ASPDV与RGEV作为Henle干最常见属支，当二者同时存在且汇入Henle干时统称为基本型，在此基础上按结肠支数量进行分型。只有ASPDV+RGEV而无其他结肠支称为基本0型，有1支称基本Ⅰ型，2支为基本Ⅱ型，3支为基本Ⅲ型，以此类推；ASPDV与RGEV不能同时汇入Henle干时归为特殊型，特殊型分为结肠支与RGEV共干、结肠支与ASPDV共干两种情况，分别记为特殊Ⅰ型与特殊Ⅱ型。结果显示，基本 0~Ⅲ型分别占3.6%、43.6%、34.9%、10.8%，特殊型占7.1%（表2），见图4。特殊Ⅰ型6例，即RCV与RCEV共干，ASPDV直接汇入SMV；特殊Ⅱ型8例，即RCV与ASPDV共干，RGEV直接汇入SMV。
3 讨论
肠系膜上血管主干作为右半结肠切除术中重要的解剖标志，变异情况相对少见。从空间位置上看，SMA走行于SMV的左侧或左前方最为常见［8-9］。本研究从肠系膜上血管主干数量和位置关系两种角度进行了归纳分型，对术中沿肠系膜上血管主干的安全清扫起到一定的帮助。研究结果发现，仅SMV存在数量变异，依据SMV数量可分为单支型与双支型两种情况，依SMV与SMA的位置关系分为右位型、左位型、交叉型3种情况，其中右位型最常见，占91.5%，这与既往研究结果相近［6］。200例病人中有2例呈左位，最为少见（1.0%）。对于左位的定义，强调在胰腺下缘SMV就位于SMA的左侧，对于此种变异，术中须格外注意SMV的属支相对于SMA的空间位置，避免在游离与离断静脉属支时误损伤SMA。对于交叉型，因SMA远端位于SMV右侧，这对SMV的寻找以及沿SMV左缘为主线的清扫产生障碍，若在主干尾侧首先解剖出SMA而未见到SMV，可以尝试继续向左侧游离，避免盲目向右侧游离而误入结肠系膜，当主干血管尾侧端解剖清楚后，继续沿SMV左缘向头侧游离，尤其注意横跨于SMV腹侧的前交叉型，不仅阻碍清扫路线更容易出现术中出血。交叉型情况下沿SMA表面进行清扫很容易因主干血管走行扭曲误伤处于交叉中心腹侧或背侧位的SMV。本组发现2例罕见变异：双支型SMV即2支SMV包绕SMA，这在既往文献中未见报道，此种变异类型的发现归因于术者倾向性地以SMA中线为清扫界限进行淋巴结清扫，对于双条静脉系统的发育机制并未探明，观察发现，右侧支收集ICV及Henle干回流血液，左侧支收集MCV及小肠静脉回流血液。既往研究结果显示，右半结肠系膜淋巴回流可越过SMV到达SMA周围，因此，以SMA为导向进行D3淋巴结清扫能够有效清扫SMA主干表面淋巴结［10］，有研究结果显示，术中淋巴结获取数目越多，病人愈后越好［11-13］。也有研究结果指出阳性淋巴结的检出率比阳性淋巴结的检出数目更具有提示预后的价值［14］。可见，关于淋巴结清扫界限有待进一步研究。 本研究中，ICA与ICV出现率为100.0%，动静脉伴行占98.0%（196/200）。2例（1.0%）ICV直接汇入Henle干（图2），其中1例Henle干未汇入SMV，而是直接汇入门静脉。Ogino等［15］观察了81例右半结肠癌病人的术前3D-CT图像，发现有2%的ICV直接汇入Henle干，Negoi等［16］的一项Mete分析结果显示，1.9%的病人出现同样变异。笔者认为，对于中间入路，当术中未解剖出ICV与ICA明确的伴行关系，或仅发现ICA于前方或后方横跨SMV时，应注意存在ICV汇合位置过高或直接汇入Henle干的情况。当ICA走行于SMV背侧时，很难进行根部结扎，如果追求根部切断ICA无疑将增加术中出血风险。一项解剖学研究结果显示，当ICA走行于SMV背侧时，ICA根部到ICA位于SMV右缘这一区域可以平均检出3枚淋巴结［17］。笔者认为，当处理背侧走行的ICA时，可以先于根部离断ICV，然后在SMV右缘切断ICA，如果术中在该部位并没有发现肿大淋巴结则无须进一步追溯至根部，如果术前影像学检查或术中证实有肿大淋巴结存在，则可以将SMV做360°游离并翻转，显示ICA的根部。
本组200例病人有8例（4.0%）MCA缺如，这些病人RCA出现率为100.0%，6.0%病人存在多支均直接起源于SMA的MCA，本研究将直接起源于SMA且走向横结肠左半部分及脾曲的血管统称副结肠中动脉（accessory middle colic artery，aMCA），aMCA通常与左结肠动脉升支相吻合，且aMCA普遍比MCA细小［18］，要避免将aMCA误认为MCA而离断。当MCA缺如时，结肠肝曲、横结肠以及结肠脾曲由起源于SMA的RCA升支和起源于肠系膜下动脉的左结肠动脉升支构成的吻合弓来供血［15，19-20］。但笔者回顾性分析病人术前三维CT图片发现，当MCA缺如时，均有起源于SMA的aMCA向左走行支配横结肠左半部分和脾曲。因此，对于行根治性右半结肠切除术的病人，如果MCA缺如，并不会出现残余横结肠缺血。
MCV与MCA的相对空间位置，须追溯到胚胎发育时期，原始中肠袢在伸长的同时，以胃结肠干为旋转中心，围绕着SMA形成的轴线逆时针旋转270°，旋转后使得MCV的汇入点普遍高于MCA的起始点，故按照完全中间入路，笔者通常首先结扎MCA后，继续向上沿SMV腹侧游离才能解剖出MCV，再予以根部结扎。但MCV的汇入部位和分支数目往往有很多变异。本研究中，一支型、二支型、三支型MCV分别为63.8%、33.2%与3.0%。对于MCV的汇入部位，笔者共总结出4种变异情况，即MCV分别汇入到SMV、Henle干、SV和FJV，其中，以汇入到SMV最为常见。5.1%（10/196）MCV汇入FJV，同时FJV均走行于SMA前方。Hamabe等［21］发现FJV走行于SMA前方出现率约为20%，当有MCV汇入FJV时，所有病人的FJV均走行于SMA的前方，MCA根部出现在FJV头侧和尾侧的比例相当。笔者认为，按照中间入路，当FJV走行于MCV根部的尾侧且位于SMA前方时，应优先显露FJV再处理结肠中血管，这会在一定程度上减少术中FJV出血的风险。笔者发现，当MCV汇入到FJV或SV时，其走行多在胰腺下缘横跨SMV，此时在处理肠系膜上血管主干的过程中，可以先结扎MCV，再继续解剖游离胰腺下缘，以便于后续SMV右缘的解剖。
目前Henle干的分型尚未统一。Lee等［7］根据是否存在胃结肠干分成Ⅰ型与Ⅱ型，在此基础上依结肠支位置及数量分成一些亚型，此种方法复杂，规律性不强，不便于记忆。Negoi等［16］根据属支组成类型的出现概率进行分型，此种方法概括性不强，不便于术中实际应用，难以推广。Miyazawa等［22］倡导按主干中是否有来自结肠支的静脉以及结肠支的数量进行分型，冯波等［23］认为ASPDV与RGEV存在较为恒定，在二者共干基础上，依据RCV、sRCV、MCV的数量分为0~Ⅲ型，这样的分型方法便于理解与应用，值得借鉴。结合本研究，Henle干最常见的组合是ASPDV+RGEV+结肠支，占92.8%，且ASPDV与RGEV共同汇入Henle干相对恒定，为了方便术中归类与辨识，可将Henle干分为基本型和特殊型，这种分型方法既突出了ASPDV和RGEV在Henle干中的主要占比，又强调了结肠静脉变异在Henle干分型中的重要性，规律简单，容易掌握与应用。Henle干解剖复杂，是术中出血的常见部位。结合本研究，Henle干通常被结肠中血管右侧支所遮挡，术中优先处理结肠中血管再紧临SMV表面及右侧缘向头侧仔细解剖寻找Henle干可在一定程度上避免术中出血的发生。笔者认为，对Henle干进行分支解剖并结扎同样是是避免术中Henle干出血的关键，理由如下：（1）Henle干较为粗短，操作空间狭小，加之根部离断后血管易回缩，增加术中出血风险。（2）本研究中，ASPDV直接汇入SMV者10例（5.0%），此时，ASPDV汇入部位多与主干根部贴近且多位于Henle干背侧，如果直接从根部离断主干，很容易损伤ASPDV造成出血。（3）RGEV淋巴结并非位于结肠系膜［24］，当肿瘤位于结肠肝曲时，No.6淋巴结是否清扫以及RGEV是否离断仍有争议［25-27］。根部离断Henle干亦同时离断了RGEV，无疑扩大了手术范围［10］，潜在增加了术后胃排空延迟等相关并发症［25］。（4）ASPDV变异较多且紧贴胰腺表面走行，根部离断Henle干后，往往须再次离断ASPDV，极易出现术中出血。因此，分支结扎并离断是处理Henle干较为安全的选择。
综上所述，在不断追求技术进步同时，回首“解剖学”这一贯穿整个手术过程的最基本学科，会发现传统的教科书式的认知已满足不了复杂多变的术中情况，再大的样本量也难以概括所有的变异类型，应本着溯本求源的心态，不断总结规律，理论联系实际，做到以不变应万变，这样即使遇到罕见解剖情况也可以成竹在胸，游刃有余。本文是以腹腔镜手术为视角进行的观察性研究，样本数量不充足、手术解剖局限性、术中出血等方面均可能导致研究结果的偏倚。随着对解剖学认识的不断加深，相信更多的临床研究数据将进一步公布，以更好地指导术中操作，提升手术安全性。
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（2021-06-02收稿 2021-07-10修回）