综述 | Nature 子刊：植物病毒的进化和生态学
本文由沐秋编译，十九、江舜尧编辑。
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第一种非细胞感染因子，即烟草花叶病毒的发现，为病毒学领域铺开了道路。在随后的几十年中，研究重点主要集中于发现和消除病毒对植物和动物健康的威胁。然而，最近的概念论和方法论表明，病毒不仅仅是破坏的推动者，而且是全球生态系统的重要组成部分。由于植物占地球上生物总量的80％以上，植物病毒对生态系统的稳定性和功能有可能会产生更强烈的影响。除了防止作物植物等遗传同质植物种群过度生长外，一些植物病毒也可能促进宿主适应不断变化的环境。然而，对这种共生互动的程度和频率的估计仍然存在争议。在本综述中，我们关注植物病毒的起源以及这些病毒与其宿主和传播媒介之间相互作用的演变。我们还阐述了当前植物病毒生态学和进化的未知面，这些方面具有实际重要性，并且应该在不久的将来通过病毒宏基因组学进行进一步解析。
论文ID
原名：Evolution and ecology of plant viruses
译名：植物病毒的进化和生态学
期刊：Nature reviews Microbiology
IF：34.420
发表时间：2019
通信作者：Arvind Varsani
通信作者单位：坦佩市亚利桑那州立大学生命科学学院，美国亚利桑那州
综述内容
病毒宏基因组学（或病毒组学）研究正在将研究重点从检查单个病毒-宿主-载体系统转向整个环境中病毒的多样性和生物学特征。尽管病毒的遗传多样性与生命细胞王国相比不值一提，但是病毒从古至今的普遍性表明，从生命出现的时候起，病毒可能已经在全球生态系统中发挥重要功能。病毒对植物生态系统功能的贡献，可以追溯到过去4.5亿年陆生植物，真菌和节肢动物出现后产生的病毒，植物和转运载体之间复杂的相互作用。然而，即使是在研究最为透彻的相互作用（作物的病毒病原体）中，病毒如何影响自然环境中植物物种的多样性仍然没有定论。具体而言，它们的宿主范围，其在未培养的候选宿主的致病率和与不同宿主互惠拮抗相互作用方面几乎是完全未知的。植物病毒的发现奠定了病毒学的基础，并为细胞和分子生物学的许多基本方面提供了重要的见解，了解植物病毒的生态作用可能是获得对全球生态系统准确和有力理解的关键。
本综述讨论了植物病毒与宿主和传播模式相关的进化起源，并研究这些病毒如何在不断变化的环境中适应新宿主物种。我们认为他们的适应能力可以促进生态系统的稳定，甚至直接对宿主物种发挥有益作用，并且我们强调了植物病毒生态学要面对的挑战，以充分理解植物病毒的多样性和生态作用。
首先“植物病毒”这个概念是有问题的。许多植物病毒会感染在植物之间运送病毒的非植物生物，并且大多数（如果不是全部的话）纯植物感染病毒可能是从曾经感染非植物生物的病毒进化而来的。真核病毒的进化历史包括三个主题：病毒与其宿主的共同进化和共同分化，由感染不同宿主的病毒组之间的水平基因转移促进的进化，具有相关遗传元件的病毒组的平行进化。家族间基因转移已是一种普遍现象，且通常会伴随着在病毒之间的一些运输。
植物病毒（图1中的绿色节点）倾向于感染真菌（图1中的褐色节点）或节肢动物（图1中的粉红色节点）。实际上，即使是包含植物病毒和感染真菌或节肢动物的病毒的病毒属，大多数仅含有植物病毒的病毒属具有与节肢动物和/或真菌病毒结构同源的基因和/或基因组。例如，RNA依赖性RNA聚合酶与双顺反子病毒，小核糖核酸病毒和感染植物寄生线虫和其他无脊椎动物的非分类病毒的关系最为密切。
真菌的病毒，通常被称为真菌病毒，在20世纪60年代早期才被发现，并且其研究远远不及动植物病毒。然而，通过病毒宏基因组学、转录组学或者真菌基因组内整合序列发现的真菌病毒的基因组表明，这些病毒共享多个祖先植物病毒。例如，感染Ourmiaviruses的植物显然与narnavirus家族的成员有进化上的联系，narnavirus家族在真菌和植物的线粒体中复制，其基因组只编码一种RNA依赖性RNA聚合酶。Ourmiaviruses可能起源于一种原始的narnavirus获得的基因，该基因通过重组一种目前未知的植物病毒来编码运动蛋白和衣壳蛋白。这些额外的基因可能使Ourmiaviruses从线粒体中逃逸，从而系统地感染植物。
一些真菌病毒在植物细胞中复制的能力和一些植物病毒在真菌细胞中复制的能力（在体外和在体内）表明存在着一种病毒基团和/或病毒种类的资源库，可能还有一些其目前被定义为植物病毒，但是其实际上感染植物和真菌。植物和真菌病毒之间的强关联可能部分是由于复杂的和进化上古老的共生关系，包括促进养分摄取到提高其耐受性等。一些真菌病毒能够在植物细胞内复制，以及一些植物病毒能够在真菌细胞内复制（在体外和体内）的现象表明存在一个病毒群和/或物种库，可能有些病毒目前被定义为植物病毒，实际上感染了植物和真菌。植物与真菌病毒之间的强烈联系可能部分是由于陆生植物与真菌之间复杂的、进化上古老的共生关系，从促进营养吸收到胁迫耐受不等。
此外，在节肢动物转录组研究中发现的病毒多样性支持了之前提出的假设，即许多植物和脊椎动物病毒可能起源于节肢动物病毒。虽然目前感染植物的一些病毒可能自节肢动物首次进化以来就与它们的节肢动物载体共同进化，也可能存在其他情况，如一些曾经感染节肢动物的病毒转而感染植物。例如，鸡舍病毒（在nodaviridae家族）感染节肢动物，但当它与烟草花叶病毒或红三叶坏死花叶病毒（两者都是植物病毒）的运动蛋白互补时，也可以系统地感染植物。更多的病毒序列数据无疑将有助于完善关于不同植物病毒进化起源的假设。例如，最近的病毒基因组学和转录组学研究发现了许多病毒序列（图1中带红色轮廓的灰点），并揭示了许多病毒组之间以前未知的关系（图1中的红色边缘）。更多的数据还将表明，一个特定的病毒物种感染不同王国的宿主有多普遍，以及不同王国宿主之间的传播是否与流行病学和/或生态相关。
此外，对精确确定远亲病毒同源基因组片段最后共享同一祖先的技术的改进将有助于明确不同病毒家族之间的深层复杂的进化关系。例如，有证据表明，从被子植物首次出现以来，许多烟草病毒（感染芸苔属的除外）可能与宿主共同进化和共分化。假设所有烟草病毒的共同祖先存在于约1.3亿年前，就有可能推断出烟草病毒中编码RNA依赖性RNA聚合酶和衣壳蛋白的同源基因的共同祖先的日期，例如，感染特征藻类的病毒。
尽管进化途径的复杂性导致了目前植物病毒的多样性，但即使是高度分化且明显不相关的植物病毒也具有与其他病毒不同的特征。其中一个特点是多部分基因组的频繁出现，在传播过程中，多部分基因组被包装成单独的基因组成分，形成单独的病毒颗粒。其他具有多个基因组成分的病毒称为分段病毒，不同于多部分病毒，因为它们的所有基因组成分都被包装成一个单一的病毒颗粒。虽然几乎所有已知的多部分病毒都会感染植物，但是分段病毒会同时感染植物和动物（例如，呼肠孤病毒和痘病毒），或者只感染动物（例如，正粘液病毒）。
此外，许多名义上的单体植物病毒与自我复制的卫星核酸分子（例如，与α卫星家族成员相关的begomovirus和nanovirves）或卫星病毒（例如，烟草坏死病毒）有关，它们会进行反复制，并经常共同传播。这些病毒及其卫星可能代表着进化的中间阶段。如果卫星最终停止自我复制和/或自我包裹，并被辅助病毒反复制和/或反包裹，它们将基本上成为多部分基因组的组成部分。与分段病毒类似，多部分病毒可以经历一种简单的基因重组形式，称为基因组成分重组。尽管重组和其他形式的基因重组可能使携带有害突变的基因组区域与其余基因组脱钩，但这种过程也可能破坏病毒基因组内的基因共适应。
多部分或分段基因组相对于单部分或非分段基因组的另一个优点是能够动态改变由不同基因组成分编码的基因的相对拷贝数。例如，这种额外的基因调控层可以使多部分或分段病毒对环境变化的反应比具有单部分或非分段基因组的病毒更快。无论有多个基因组成分的优势或限制是什么，无论病毒是感染植物、动物、细菌、古细菌还是真菌，它们都是有效的。植物多部分基因组相对于分段基因组的主要优势可能与病毒颗粒的大小有关。通过将每个基因组成分包装成一个单独的颗粒，多部分病毒可以在不同时增加其颗粒大小的情况下增加其基因组大小，这可能使多部分病毒特别吸引通过胞间连丝在细胞间流动的植物病毒。事实上，目前所表征的植物病毒的另一个特征是存在运动蛋白，这些运动蛋白增加了胞间连丝的大小限制，使病毒颗粒和/或未编码病毒基因组在细胞间运动。因此，除了许多尚未解决的影响植物内病毒长距离运动的进化因素外，植物病毒多极化的进化基础仍然是一个谜。
与动物病毒不同，植物病毒很少通过感染者和未感染者之间的直接接触传播。虽然传播方式可能涉及寄生植物、天然根嫁接或受污染的土壤或水，但最有效的传播方式是通过载体、花粉或种子。有一种假设认为，对于任何给定的植物病毒，这些传播模式的相对有效性应该取决于它对宿主的伤害程度。一方面来说，只通过种子或花粉传播的病毒物种的生存要求它们对受感染植物的繁殖成功影响最小，或者它们对受感染的植物具有更大的优势。在另一方面来说，矢量传播的病毒可能更具对抗性，只需要确保受感染的植物不会死得太快或死亡的数量太多，以至于潜在的未受感染的宿主池会干涸。
通过种子或花粉垂直传播的所有植物病毒与通过载体水平传播的相对频率仍然未知。病毒通过载体和种子或花粉传播有多普遍还不得而知。现代植物病毒学主要集中在对抗性病毒-作物相互作用上，这无疑导致人们普遍低估了垂直传播在植物病毒流行病学和生态学中的作用。尽管如此，媒介介导的传播似乎比其他传播模式更为常见，因此可能是流行病学和生态学角度上的植物病毒传播的最重要模式。虽然植物病毒载体包括蛛形纲、真菌、线虫和一些原生生物（疟原虫），但昆虫大多属于半翅目，传播超过70%的已知植物病毒。半翅目昆虫特别适合传播植物病毒，因为它们的针状口器可以吸收树液和/或植物细胞内的物质。
昆虫以两种不同的方式传播植物病毒。这两种方法中比较简单的一种称为非持久性、半持久性或非循环性传播。它包含了病毒颗粒与口器分子成分的特异性和可逆性相互作用，吸入的树液促进病毒离子的结合，而分泌的唾液则促进它们的释放。第二种传播方式称为循环传播或持续传播，昆虫只需获得一次病毒，即可在其剩余寿命内传播病毒。在这种情况下，摄入的病毒颗粒穿过肠上皮进入血腔，然后进入唾液腺。有时，这种循环过程还可能涉及病毒颗粒与昆虫内共生体的相互作用，或昆虫细胞中病毒的脱壳和复制，在这种情况下，病毒可能被准确地定义为昆虫和植物病毒。
许多昆虫传播的植物病毒也可能进化出操纵载体行为的机制。它们要么使受感染的植物更能吸引以树液为食的昆虫，要么确保受感染的植物产生的化学物质在被昆虫摄入后，促进最有利于传播的昆虫行为。事实上，有证据表明非持久性传播的病毒可能以促进载体短时间进食的方式操纵宿主植物，而持续性传播的病毒可能操纵植物以促进载体长时间进食。此外，一些不是由昆虫传播的植物病毒可能操纵宿主，以阻止潜在的破坏性昆虫（如蚜虫）以其为食，这可能有利于宿主的生存。
这种相互作用的复杂性表明植物病毒与载体和寄主物种的特定组合长期共同进化。与节肢动物非持续性传播的病毒和通常具有稀松的载体关联的病毒（例如黄瓜花叶病毒）不同，大多数由节肢动物持续传播的已知植物病毒仅通过一种或少部分的密切相关的昆虫种类传播，这些病毒的寄主范围一般与其寄主种类的寄主范围相对应。
植物病毒通常有一个宿主范围，包括来自一个或多个不同植物科的几个物种；然而，它们很少由几个非常密切相关的昆虫物种传播（例如，初生病毒、海百合病毒和同形病毒，均由半翅目传播，见图2）。考虑到许多持续传播病毒的强载体限制，很可能适应新的载体物种传播比适应感染新的植物宿主更难进化。与这一假设相一致的是，一些植物病毒家族（如双子座病毒）的衣壳蛋白系统发育与其宿主物种的衣壳蛋白系统发育更为相似（图3）。事实上，严格的载体特异性以及载体和植物病毒宿主范围的一致性意味着大多数由一个或一小部分载体持续传播的植物病毒的主要进化对于维持最佳的病毒-宿主相互作用并无必要性，而对维持最佳的病毒-宿主相互作用是必要的。病毒衣壳作为结构蛋白和植物病毒及其载体之间特异性相互作用的介质，可能对这些蛋白的进化产生强烈的制约。这些限制可能会严重降低病毒进化为新载体持续传播的可能性。
虽然病毒固有的遗传可塑性可能使它们易于感染新的宿主物种并最终作为病原体出现，但很可能是由具有非常广泛宿主范围的节肢动物载体（即多食性载体）导致的。因此，一些新出现的作物疾病归因于植物病毒，这些病毒由入侵的多食性节肢动物（例如，begomovirus；图3）传播。在它们的入侵传播过程中，这些载体为它们传播的植物病毒提供了一个潜在宿主的扩展菜单，其中一些可能是重要的作物物种。这种新的宿主交锋是扩大病毒宿主范围和出现过程的重要第一步。
许多病毒在遇到新的宿主后迅速适应宿主基因型的变化，这在某些情况下会导致流行病的发生。在宿主体内，病毒向着发挥最佳的病毒-宿主相互作用而进化，从而使病毒在宿主体内高效复制和移动。为了最大限度地提高病毒的整体适应性，必须不断地调整病毒复制、在宿主内移动以及在病毒循环的异种宿主群体内传播的效率。
当面临包含多种寄主植物物种或基因型的复杂环境时，植物病毒可以采取从普遍化到专一化的连续进化策略。一方面，病毒物种可能经历适应性辐射，使其能够适应异质的栖息地。当一个物种内的不同谱系或特定生物群落内的不同物种适应专一化以更有效地利用该生物群落内的特定资源，同时又不适应使用替代资源时，就会发生适应性辐射。这种类型的专一化可以最小化不同谱系或物种之间的竞争，并导致高度多态性的病毒种群。另一方面，感染多种宿主物种（如黄瓜花叶病毒）的全面性病毒可以获得更多的资源，但在这些资源上与其他病毒竞争。这种情况会导致产生由一个或几个最适病毒基因型主导的低多样性病毒群体。
显然，一种病毒是专一性进化还是全面进化，很大程度上取决于它的载体的取食偏好。具有多向载体或多个载体的病毒应该有更多的机会感染不同的植物物种。在这种情况下，病毒可能全面进化或者专一性进化。相比之下，具有专门载体的病毒将遇到数量有限的潜在宿主，因此可能会全面进化。例如，尽管蚜虫对它们赖以生存的植物有相当的特异性，但它们会探测它们遇到的每一种植物，从而促进非持久性病毒的传播，如全面性黄瓜花叶病病毒。相反，蚜虫媒介获得韧皮部限制性病毒需要昆虫以病毒感染的组织为食。可能由于这一要求，诸如大麦黄矮病毒等病毒专门用于特定蚜虫物种的传播，并通过扩展感染其蚜虫载体赖以生存的植物物种。
俗话说“门门精通则样样疏松”，因此有人建议，进化应该主要倾向于专一性进行，因为预期的权衡会限制多面手在其替代宿主中的适应性。当有益于一个宿主的突变对另一个宿主有害时，可能会出现这种权衡的原因之一，称为拮抗多效性。如果中性突变在当前宿主中是可有可无的，但在其他宿主中有用的基因中随机遗传漂变积累，也可能出现适应性权衡。考虑到病毒基因组的紧凑性，特别是那些小RNA和单链DNA病毒，它们具有许多多功能蛋白质，第二种机制似乎不像第一种机制那么可信。然而，我们目前对病毒在其自然生态系统中的认识仍然有限，无法令人满意地确定这些机制如何解释所观察到的植物病毒宿主范围。尽管宏基因组研究提供了不同宿主物种中不同病毒流行率的信息，但这些信息尚未与每种宿主中病毒适应度的定量测量联系起来。
为了弥补观测数据的不足，人工控制温室条件下的实验进化正越来越多地被用于研究宿主范围扩展的各个方面。值得注意的是，在这些实验研究中，单个新宿主的进化总是增加该宿主的适应性，但在大多数情况下，同时降低了原始宿主的适应性。在分子水平上，已经描述了多个收敛进化的案例，通常在几个独立的实验中涉及相同的突变。这表明，权衡可能是有限数量的替代进化途径适应新宿主的结果，因此新宿主中的适应性突变在原宿主中不适应。
在其他的实验进化研究中，病毒通过一个宿主物种的不同的抗病毒基因型进行传递，该宿主物种的抗病毒水平不同。一些报告评估了宿主基因型对病毒感染的抵抗力的自然变化，而其他一些报告则关注于人工设计的病毒抵抗基因。在这两种情况下，适应度权衡显然取决于它们进化的特定的宿主基因型，更具抵抗力的宿主基因型选择毒性高的全面性病毒，而更宽容的宿主基因型选择低毒力的专一性病毒。这些差异可以部分解释为每种病毒对宿主基因型转录调控的差异效应。尽管全面性病毒在所有宿主基因型中影响相同的转录组，但专一性病毒在每个宿主基因型中影响不同的转录组导致异质反应。
然而，即使在实验室外很少满足适当的条件，考虑到地球上环境的大小和多样性，这两种类型的病毒也很可能自然发生。具体来说，在给定环境中，宿主和病毒在时间和空间上的多样性和分布将决定病毒如何使用该环境中的资源。在不久的将来通过生态系统规模的病毒组学有望研究揭示定量评估不同个体病毒谱系的分布。
人们普遍认为植物病毒主要是病原体，这意味着大多数植物病毒学研究都集中在病毒病理学的原因和后果上。在病理学领域，新出现的疾病因其对经济上重要的食品和观赏植物物种造成的损害最大而备受关注。引起研究良好的新兴疾病的病毒的主要例子是木薯感染了begomovirus、引起葡萄叶病的Closterovirus、黄体病毒（如大麦黄矮秆病毒）和Sobemovirus（如水稻黄斑驳病毒）。
经过数十年的植物病毒的发现、跟踪和分析，研究发现随着病毒宿主范围的变化，新的疾病的出现是由适应新的生态条件的病毒进化所驱动的。这些新的条件包括将病毒和媒介引入新的地区，加强农业和城市化，以及应对气候条件变化的生态变化。在农业中，几乎所有关于植物病毒发生的研究，都是在栽培生态系统和自然生态系统之间由病毒从未耕作的植物物种向所谓的“农业-生态接口”的基因相同的作物群体的持续的、几乎是死胡同的“溢出”传播促进的。在这些界面上，被感染个体的检测比例在栽培物种中高于未栽培物种。
虽然检测到的频率随着自然生物群落被管理农田取代的速度而增加，但病毒的“出苗潜力”是病毒种群的一种自然属性，这可能对维持无管理的生态系统稳定至关重要。植物-病毒相互作用的生态影响可能类似于裂解病毒与其细菌宿主之间的相互作用，在这种作用中，病毒限制了在生态竞争中基因相同的细菌种群的生长。在稳定的非管理生态系统中，植物病毒的发生事件可以通过防止其被基因相同的植物过度生长来保护生态系统的基因丰富性，从而培养生态系统承受环境变化的能力。
在入侵外来植物的背景下，病毒的作用可以是混合的。一方面，如果入侵植物物种的自然病原体比本土植物物种少，或者如果入侵物种导致与之竞争的本土植物物种的病毒载量增加，它们可以促进入侵。另一方面，如果本土植物物种携带的病毒感染入侵者，并且其毒性足以防止入侵者在生态系统中过度繁殖，甚至长期存活，那么病毒可能有助于防止入侵。当一个病毒出现在一个新的宿主中时，该病毒对其新宿主造成的伤害量，至少在最初不会处于最佳水平。通常由于对新宿主的适应不良，一种突发病毒会引起严重的疾病症状。如果病毒能够平衡其传播速度与感染持续时间、病毒导致的死亡率和复制率，病毒的基本繁殖数量将最大化。对于主要感染人工管理作物的病毒，受感染植物的寿命和/或繁殖能力可能不会影响未来寄主种群的规模。在这种情况下，一种病毒所造成的进化上的最佳危害量可能比在自然生态系统中主要感染未被种植的植物要高得多。
尽管这些假设具有直观的吸引力，但很少有报告对植物病毒进行测试，并且不同宿主范围大小和/或传播模式的病毒的结果也不清楚。因此在实践中，一种病毒在某一特定宿主中应具有的最大毒力程度将取决于该宿主作为向前传播的储存库和不同传播模式的相对流行病学重要性。从经验上讲，至少在自然生态系统中，植物病毒对宿主造成的最大危害程度可能非常低。然而，大多数植物病毒感染对寄主植物基本无害的假设仍然存在争议。因此，尽管一些病毒在未培育的宿主中比在培育的宿主中引起更少和/或更少的严重症状，但病毒仍然会对未培育的宿主造成可观的伤害。
很难证明病毒有益于宿主，因为病毒和宿主并不孤立地存在于生态系统中。相反，它们是全生物的一部分，包括寄主植物和与之相互作用的所有细菌、古细菌、真核生物和病毒。在这方面，病毒对宿主的益处或危害可能取决于病毒与全生菌群落的其他成员之间的直接和间接相互作用如何影响全生菌的组成，并最终影响宿主的适应性。
宿主与寄生虫或共生体之间的相互作用可分为两大类：感染前相互作用、感染后相互作用。例如，病毒感染可能会降低植物对哺乳动物食草或真菌感染的敏感性。尽管几项温室研究表明，病毒感染可能会减缓干旱期间的植物干燥，但其他研究表明，高温、干旱或盐胁迫会增加植物对病毒病原体的易感性，或者病毒感染对干旱耐受性没有影响。此外，即使植物-病毒相互作用的元素是共生的，相互作用与致病性的程度也取决于宿主和病毒基因型，以及病毒对环境因子的强度。
结论
我们对病毒多样性快速扩展的观点揭示了病毒的深层进化关系，并表明许多植物、真菌和节肢动物病毒具有共同的起源。未来对来自不同环境的病毒基因组序列数据的大规模抽样与分析无疑将揭示更多的进化关系，这可能揭示所有主要病毒群的远古起源。
策略合适的大规模病毒测序项目还可以洞察病毒在不同生态环境中的作用。特别值得关注的是人类活动对这些生态作用的附带影响。人类对生态系统的干扰程度从轻微（原始保存的环境）到严重（贫瘠的工业荒地），相对未受干扰的生态系统经常与中度受干扰的农业生态系统一起出现。在这些农业生态系统界面进行的病毒组学研究，对于理解生态干扰对种群的影响以及植物病毒的进化动态（图4）可能至关重要。除了能够大规模定量地确定不同宿主和载体物种对单个病毒物种的相对流行病学和进化重要性外，这些研究还可以揭示与不同植物以及NGI和节肢动物相关的病毒之间的流行病学联系。我们预计，最近和未来的方法和分析创新将有助于设计和实施植物病毒宏基因组学研究，揭示病毒感染的时空动态以及对植物群落的影响。这些假设驱动的下一代宏基因组学研究将最终确定植物病毒是否以及如何促进或损害生态系统的稳定性和生产力。
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