编译：木木的天空，编辑：小菌菌、江舜尧。
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导读
土壤微生物群落调控着从初级生产到土壤固碳的重要生态系统功能。然而，我们才刚刚开始了解土壤微生物群落的调控因素。虽然越来越多的人认识到非生物因素的重要性，但营养调节在驱动土壤微生物群落结构和功能方面的作用却很少被探索。在这里，回顾了目前的理解如何和何时微生物和顶级食肉动物的土壤形状的群落结构和功能的土壤微生物群落通过直接和间接的影响。我们最后强调，土壤微生物群落的结构和功能取决于捕食、植物输入和土壤中的非生物变量之间的相互作用。
原名：Trophic Regulations of the Soil Microbiome
期刊：Trends in Microbiology
IF：12.0
发表时间：2019.9
通讯作者：Madhav P. Thakur
作者单位：荷兰瓦赫宁根生态研究所陆地生态系
1.土壤微生物群落的捕食者通过优先摄食和非优先摄食来调节微生物的结构和功能，并对其结构(如多样性)和功能(如营养矿化)产生影响。
2.营养级联效应对土壤微生物群落的影响常因土壤内的捕食和杂食而被掩盖。
3.关于微生物群落捕食者如何影响土壤细菌和土壤真菌之间的竞争，我们所知甚少。
4.全球气候变化可以改变土壤微生物群落的营养生态，使其以真菌为主，这取决于土壤湿度和资源的可用性。
5.我们认为，微生物群落捕食者、植物输入和非生物资源之间的相互作用可以交互地决定土壤微生物群落的结构。
土壤微生物群落中的捕食
土壤微生物群落不仅包括通常研究的细菌和真菌，而且还包括一大类微生物捕食者生物。原生生物主要以土壤细菌为食，通过特定的猎物选择来降低其丰度并改变细菌的群落组成。一般而言，有节制主义者避免食用过多或产生毒素的细菌，例如假单胞菌，并通过优先饲喂容易消化的革兰氏阴性细菌来增加革兰氏阳性细菌与革兰氏阴性细菌的比例。已经发现，微生物群落的这些分类学变化会导致功能变化，从而导致植物性能提高。大多数的原生生物也以真菌为食，而较大的原生生物通常是杂食动物，同时以不同的微生物群为食，例如细菌，真菌和较小的原生生物。病毒是土壤微生物组的另一个重要调节剂。尽管有人争论病毒是否真的是活的形式，但病毒通常被认为是微生物组的一部分。病毒作为细菌死亡的关键因素（噬菌体），已经在水生系统中得到广泛研究，并且已经证实其在土壤中以高丰度和高多样性存在。考虑到许多噬菌体通常是高度宿主特异性的，病毒可能会改变细菌群落的组成。感染真菌的病毒（霉菌病毒）可以进一步改变真菌群落的结构。不同种类的细菌和真菌还通过在土壤中产生抗菌化合物来杀死其他微生物。由于消除了限制养分的竞争者，这通常会导致产生抗菌化合物的微生物的生长速率提高，同时还可以利用来自杀死的竞争者的其他养分。确实，某些细菌群体，例如粘细菌，已经发展为通过其他细菌的裂解获得营养，而其他细菌群体则专门使用真菌作为其主要营养源。虽然我们在这篇综述中的重点是土壤微生物组的捕食者，但我们需要强调寄生虫在通过寄生微生物的捕食者而间接构建土壤微生物组中的重要性。其中包括病毒，细菌，真菌和原生生物。到目前为止，我们才刚刚开始了解土壤和土壤动物中某些寄生虫的多样性。这些动物寄生虫在土壤中塑造动物群落的作用及其对土壤微生物组的影响仍有待阐明。
捕食者介导的土壤细菌与真菌之间的竞争
长期以来，土壤微生物生态学一直在研究细菌和真菌之间的竞争性相互作用。一般的观点是，它们竞争简单的植物来源底物，对土壤中微生物介导的过程具有重要意义。最近的一项研究还表明，细菌和真菌的竞争在全球表层土壤中强烈存在，并且是由抗生素抗性基因介导的。真菌与土壤细菌之间的负性相互作用可以减少土壤有机质的周转。微生物组捕食者可以通过多种方式进一步影响土壤细菌和真菌之间的竞争。例如，当细菌捕食者占优势或更具活性时，真菌比细菌具有更大的竞争优势（当真菌捕食者占优势时，真菌对细菌的竞争优势也是如此）。然而，它们的掠食者对细菌和真菌进行营养调节的这些途径也可以高度联系在一起。也就是说，许多细菌捕食者并不仅仅在细菌上觅食，而只是优先觅食（对于真菌捕食者也是如此）（图1）。因此，共享的掠食者也可能导致土壤细菌和真菌之间的明显竞争。此外，我们强调，不同细菌或真菌的摄食率不同会导致细菌对真菌优势的重大变化，在预测土壤微生物组时需要充分解决（图1）。食腐动物的消费者和顶级掠食者也可以间接地影响真菌和细菌群体之间的竞争相互作用，例如分别通过改变其栖息地和营养级联。此外，土壤微生物组中的这些捕食者介导的竞争性相互作用也可能发生在微生物群内，例如真菌内和细菌群内。捕食者诱导的土壤真菌和细菌之间竞争性相互作用的经验证据仍然很少。而且，正如理论研究和实证研究所表明的那样，捕食与竞争之间的相互作用是群落结构变化的关键决定因素之一，很少在了解土壤微生物组群落结构方面进行过测试。我们认为，实验方法可以帮助我们了解细菌和真菌群体之间以及内部捕食者诱导的竞争相互作用的重要性。
图1 两类捕食者之间的优先取食程度
气候变化对土壤微生物群落营养调节的影响
全球地表温度的上升和更加不稳定的降雨模式对生物多样性构成了关键威胁。土壤微生物和它们的捕食者都容易受到这种土壤温度和土壤水分有效性变化的影响，尽管各研究组之间的脆弱性可能有所不同。重要的是，由于代谢需求的增加，外温生物(本文讨论的所有土壤微生物的捕食者都是外温生物)的捕食率往往在较高的温度下变得更高。然而，这只是在一定的温度阈值之后才成立，超过这个温度阈值，食肉动物就会因为高温下的生理限制而死亡。代谢生态学的基本概念是，体型较大的外胚层比体型较小的外胚层具有更低的温度阈值，这使得较大的微生物群落捕食者对变暖更敏感。在一项实验研究中，温度的升高通过减小体型改变了微生物组捕食者的生理机能，而这只发生在体型较大的微生物组捕食者身上。因此，虽然温度提高了微生物组捕食者的觅食需求，但它也触发了微生物组捕食者的表型反应，从而平衡了它们的觅食需求。捕食者更大的觅食压力和它们的生理适应在时间上可能有所不同，因此每一个阶段(适应过程)可能对它们的微生物猎物有不同的影响。这将进一步影响微生物自身对温度升高的反应，包括它们的生理适应。土壤真菌和细菌对气候变暖的反应往往取决于土壤水分和资源的有效性。例如，干燥和温暖的土壤似乎对细菌的危害大于真菌，尽管这可能在不同的土壤类型中又有所不同。如果真菌和细菌的捕食者在较高的温度下都按比例活跃起来，那么气候变暖可能有利于土壤中的真菌群落。特别是干燥的土壤条件会降低一些土壤微生物群落捕食者在温暖土壤中的觅食效率。减少土壤微生物的觅食可能会减缓对其种群的刺激，这种刺激通常是通过消耗微生物来实现的，比如对土壤细菌群落的刺激。虽然土壤细菌群落可以通过对高温的生理适应来克服这种竞争劣势，但最近的一项荟萃分析表明，在升温实验中，土壤细菌和真菌的生理适应并没有随时间而发生系统的变化。因此，我们鼓励未来的全球变化研究考虑微生物及其捕食者的生理调整，以更好地了解它们在不断变化的世界中的动态。
土壤微生物群落的主要调控因子
地球上大多数生物量都是由微生物组成的。尤其是土壤，拥有巨大的多样性和丰富的微生物生命，统称为土壤微生物组。土壤微生物组主要由土壤细菌和真菌组成，它们存在于土壤和/或根际土壤中。土壤细菌和真菌的多样性和丰富性决定了生态系统的许多重要功能和服务，例如初级生产，固碳和养分矿化。因此，生态学家和微生物学家长期以来一直在寻求了解调节土壤细菌和真菌的结构，组成和功能的因素。此外，研究一直表明，土壤细菌和真菌的群落组成也取决于几个生物因素。总的来说，有两种生物因素调节土壤细菌和真菌群落，特别是在更精细的空间尺度上:植物的凋落物输入和根沉积，以及细菌和真菌的捕食者自上而下的调节。尽管植物输入物（自下而上的调节）在不同空间尺度上影响土壤微生物群落的重要作用已受到更多关注，但各种直接和间接影响土壤细菌和真菌的土壤掠食者作用的土壤微生物群落文献的关注相对较少。
主要捕食群体及其对土壤微生物群落的直接影响
在这篇综述中，我们把土壤真菌和土壤细菌统称为土壤微生物群落。土壤微生物组的其他组成部分，如原生生物和病毒，被视为土壤微生物组内的消费者。大致上，有四类食用土壤微生物群(图2):4个类群中，原生生物、线虫和微节肢动物是土壤微生物群落的直接捕食者，而食腐的土壤动物，如蚯蚓和等足类，则通过取食土壤和土壤有机质来摄取细菌和真菌。重要的是，这些以微生物为食的生物在它们的身体大小上有一个很大的梯度，从几毫米到几厘米不等。此外，由于土壤微生物消费者的体型不同，他们的净消费量也不同;这对土壤微生物群落产生了不同的影响。
图2 土壤中直接或间接影响土壤微生物群落的四大类消费者
自由生活的土壤线虫是土壤微生物组的主要消费者之一，其群体以细菌和真菌为食。食草线虫占土壤线虫总数的一半，他们通过滤食性习惯随意摄取任何细菌。相比之下，以真菌为食的线虫则通过其探针或长矛穿透真菌菌丝。已证明它们会限制土壤中的菌丝生长。土壤微节肢动物，特别是弹尾虫和螨虫，是土壤微生物群落的另一个主要直接消费者。虽然弹尾虫种以土壤细菌和植物材料为食，但大多数弹尾虫种主要以土壤真菌为食。在土壤螨虫中，奥巴蜜螨是以多种真菌为食的主要类群，如森林生态系统中以深色色素真菌类群和外生菌根真菌为食。实际上，土壤微生物的一些主要消费者并不先于微生物，而是通过消耗土壤、垃圾和土壤有机质，如蚯蚓、等足类、千足虫和肠线虫）等来消耗微生物。其中，蚯蚓是大多数系统中土壤微生物群落最主要的消耗者(以消耗量计)。蚯蚓对有机质的摄取量和同化效率是影响土壤微生物群落结构和功能的关键决定因素。一般来说，某些蚯蚓(如生活在土壤表面的蚯蚓)较高的同化效率促进了土壤中微生物的生长。而同化效率较高的蚯蚓对有机质的摄取率较低。蚯蚓之间的这些差异与它们选择性和非选择性取食土壤有机质有关。蚯蚓的肠道通道还可以作为某些土壤微生物的环境过滤器，例如，通过抑制细菌的菌落，抑制真菌物种的孢子萌发和径向生长。
大多数土壤微生物组的捕食者都表现出对某些猎物的优先采食。例如，根据猎物的性状和土壤环境，以细菌和真菌为食的线虫都表现出对某些猎物的偏爱。此外，真菌的适口性可能决定了弹尾虫物种对饮食的偏好。蜘蛛螨通常喜欢深色色素的真菌，这是凋落物分解的关键生物驱动因素。根据凋落物的质量，蚯蚓优先取食也有一些研究报道。重要的是，存在于土壤中的巨大的物理结构可以限制或促进对土壤微生物群落的优先取食。微生物群落捕食者的这种优势优先取食可能对土壤微生物群落结构和功能产生重要影响，如土壤细菌和真菌之间的竞争相互作用(图2)。所有以微生物为食的群落都通过影响微生物种群和性状来影响土壤中微生物介导的生态系统过程。这些过程包括从增加养分周转率到增加分解速率到影响植物性能的。例如，有证据表明，以细菌为食的捕食者群体能够提高土壤细菌群落的周转率，特别是在土壤细菌群落资源充足的环境中，例如在接近植物根系的地方可能存在更多的有机质。在这种情况下，细菌的捕食者增加了土壤中养分矿化和有机物分解的速率，从而使植物受益。以真菌为食的捕食者群体也通过取食土壤真菌以多种方式影响植物的性能和分解过程。例如，它们在以菌根真菌为食时对菌根寄主植物的性能产生负面影响，但也可以通过刺激分解真菌群落来增强营养矿化过程，对植物有潜在的好处。
顶层捕食者对土壤微生物群落的间接影响
土壤微生物群落的直接捕食者进一步被土壤中的其他食肉动物吃掉，从而对土壤微生物群落产生间接影响。土壤微生物群落捕食者(以下简称为顶层捕食者)对土壤微生物群落的这种间接影响是通过两种相互依赖的机制进行的(图3):密度或生物量介导的间接影响和特性介导的间接影响。密度介导的间接效应常被研究为营养级联。理论上，捕食者对猎物的抑制越强，营养级联的强度越大。土壤微生物群落的营养级联主要是通过捕食者-去除实验得到的。实验表明，去除以微节肢动物和线虫为食的掠夺性螨可以抑制细菌种群的大小，从而降低沙漠土壤的分解率。在另一项清除实验中，蜘蛛是一种较大的掠食性微节肢动物，在凋落物分解上也观察到类似的级联效应，但仅在较干燥的条件下。上面讨论的三个关键的微生物消费者群（线虫，节肢动物和食肉动物）都有自己的捕食者群（图2），因此，这些顶级捕食者可能对土壤微生物群落产生不同的连锁反应。实际上，这些顶级掠食者中的一些足够大，足以捕食其他群体的掠食者，这通常会导致集团内部的捕食。集团内部的捕食可能会削弱食物网中营养级联的强度。由于在以微生物为食的物种的捕食者中集团内部捕食的可能性更大，因此土壤微生物组的大小和结构受顶级捕食者的影响较小。对于广泛存在于土壤中的杂食动物也提出了同样的观点，这可能降低了梯形食肉动物在构造猎物群落中的患病率，如在其他系统中观察到的。实际上，在幼年期，一些顶级捕食者以土壤真菌和细菌为食，但随着它们的成年，它们的饮食改变为直接引导土壤微生物组的捕食者。但是，去除顶级捕食者的效果可以在土壤微生物组进行的土壤过程中体现出来，例如分解和养分矿化，即使微生物群落大小没有明显变化。特征介导的食物网中的间接影响通常取决于顶级捕食者如何在不影响其种群大小的情况下影响其猎物的行为(图3)，然后影响猎物的种群数量和资源特征。当把这种方法应用于土壤微生物群落时，顶层捕食者应该引起微生物消费者的行为变化(以及潜在的其他性状变化，如形态和生理变化)，以使微生物种群、性状和/或功能发生显著变化。然而，由于在土壤食物网研究中，微生物群落捕食者的特征常常被忽略，因此对其在土壤微生物群落中的间接作用知之甚少。有证据表明，由于顶级捕食者的存在，土壤微生物消费者的行为发生了变化，这表明土壤微生物介导的过程，如土壤呼吸和N2O排放，可以发生显著变化。因此，土壤微生物群落的结构可能会由于顶端捕食者对微生物消费者的非消耗作用而发生改变，这值得进一步的探索。
图3 密度和特征介导的土壤微生物群落级联效应
非生物和捕食者介导的影响对土壤微生物群落的相对重要性
我们尚未对控制土壤微生物组结构和功能的驱动因素达成定量的了解。目前的假设是，土壤微生物群落几乎完全由非生物因素构成，例如PH和水分，特别是在较大的空间尺度上。然而，有充分的证据表明，生物效应也在构建土壤微生物群落方面发挥作用(图4)。这一点在研究中表现得最为明显，这些研究显示了植物如何塑造其相关微生物群落的自下而上的效应，如细菌和菌根真菌。近年来，土壤微生物群落内部的相互作用被认为是调节土壤微生物群落结构的中心环节。特别是，营养物质的竞争决定了细菌和真菌之间的相互作用。
图4 微生物群落捕食者、植物输入和非生物因子之间的相互作用影响着土壤微生物群落的结构
与非生物过程相反，自下而上和竞争驱动的因素以及掠食者在塑造土壤微生物组中的相对作用仍然未知。在更精细的空间尺度上（例如，靠近根际土壤或与研究中的捕食者的体型有关），捕食者已显示出能够控制微生物组的丰度和组成，这对于细菌及其捕食者最为明显。微生物组捕食者还可以在细菌和真菌之间转移成分，例如在占主导地位的捕食者优先以真菌为食的情况下增加细菌/真菌的比率。这几个具体的例子尚未与上述非生物，植物和竞争驱动的变化进行比较，以弄清捕食在构建土壤微生物组中的相对重要性（图4）。为此，需要同时操作非生物参数，植物物种和天敌的综合实验研究。此外，鉴于气候变化会继续改变所有这些因素以及土壤微生物组，因此这种方法很重要。针对微生物组的全球调查需要补充有关微生物组掠食者的信息，这可以提供有关土壤微生物组变化的关键驱动因素的最新见解。
从局部到全球范围的营养调节
土壤微生物营养生态学的知识在许多方面都在扩展。例如，利用稳定的同位素技术和分子肠道含量分析，追踪从微生物到其捕食者的营养流的最新进展，对几种微生物捕食者的摄食生态位有了新的认识。营养级联和性状介导的研究进一步指出了土壤中顶级捕食者的重要性，这可能会影响某些关键的微生物组功能。虽然我们认为只有通过适当考虑其掠食者才能更好地预测土壤微生物组在更精细空间尺度上的结构和功能，但我们忽略了掠食者在较大空间尺度上影响土壤微生物组结构和功能的重要性。最近对土壤微生物组进行的全球分析已经适当地注意到生物相互作用的重要性，例如土壤细菌和土壤真菌之间的竞争。我们认为微生物组捕食者可以通过多种方式影响土壤细菌和土壤真菌之间的竞争，关于微生物组捕食者的信息可能有助于了解土壤微生物组模式的全球变异性。最近全球一项关于昆虫捕食强度的纬向模式的研究表明，低纬度地区的捕食强度要高于高纬度地区。更大的捕食可能导致更高的多样化，并通过更明显的竞争促进猎物物种的共存。由于最近发现土壤微生物多样性在低纬度地区也达到了顶峰，我们认为其中一部分可能与微生物群落捕食者在低纬度地区捕食压力的变化有关。未来全球范围的研究可以更深入地了解土壤微生物群落捕食者的全球模式是否与土壤微生物的全球模式相匹配。此外，我们主张同时研究土壤微生物群落及其捕食者，同时研究土壤的非生物特性和植被，使微生物群落研究更具预测性(图4)。自上而下的控制在调节社区中的重要性在社区生态学中一直存在争议，这在宏观生态学中预测社区格局也得到了认可。我们认为，人们越来越了解微观和宏观土壤微生物组的结构和功能，应该充分考虑捕食者的重要性。我们认为微生物群掠食者会与其他因素（例如土壤非生物特性和植物来源的资源）相互作用来影响土壤微生物群。但是，绝大多数关于优先进食，集团内部捕食和杂食性的证据模糊地通过营养方法预测了土壤微生物组。因此，我们提倡一种实验方法，该方法可以同时整合捕食和非生物因素，从而在多个尺度上理解土壤微生物组的结构和功能。
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