重大综述 | Nature Reviews Microbiology：土壤微生物组和气候变化的全方位阐释
编译：木木的天空，编辑：小菌菌、江舜尧。
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土壤微生物群落控制着对动植物生长至关重要的大量营养素、微量营养素和其他元素的生物地球化学循环。了解和预测气候变化对土壤微生物群落和它们提供的生态系统服务的影响是一个巨大的挑战和重大的机遇。这篇综述探讨了气候变化对不同气候敏感土壤生态系统中土壤微生物影响的知识现状，以及利用土壤微生物帮助减轻气候变化负面影响的潜在方法。另外，文章对一些重要研究进行了概述，描述了土壤微生物对以下预期的气候变化的响应：
1. eCO2的升高
2. 高温
3. 干旱加剧
4. 降水和/或洪水泛滥
5. 火灾频繁
尽管作者对此进行了单独讨论，但也强调了由于气候变化的影响而在复合扰动发生的地方。例如，热浪可能同时包含eCO2和温度升高，并且可能同时存在干旱和变暖的影响。这些知识应有助于我们了解微生物群落及其提供的生态系统服务如何受到气候变化和扰动加剧的综合压力的影响，而这反过来将有助于保护，管理和减轻生态系统的复原力。
论文ID
原名：Soil microbiomes and climate change
译名：土壤微生物和气候变化
期刊：Nature Reviews Microbiology
IF：34.65
发表时间：2019.10.4
通讯作者：Janet K. Jansson& Kirsten S. Hofmockel
通讯作者单位：美国华盛顿州里奇兰市西北太平洋国家实验室地球与生物科学部
引言
主要内容
1 现状和知识的差距
土壤是地球上最多样化的生态系统之一，由细菌、古生菌、病毒、真菌和原生动物组成的相互作用的群落:统称为土壤微生物群落。土壤的非生物环境也是高度不均匀的，空气和/或水的孔隙是不连续的，零散的资源可以作为微生物生长的热点。再加上植物和土壤动物(如昆虫和蚯蚓)的影响，以及土壤湿度、温度和氧化还原状态的变化，土壤环境是高度动态的。然而，气候变化正在引入更广泛和更高的变化极端，对土壤微生物的稳定性和恢复力造成未知的后果。因此，为了预测和管理生态系统对气候变化的响应，需要更好地了解赋予生态系统应对气候变化能力的微生物特性。
图1 土壤微生物学的现状和预期结果。由于测序技术的进步，目前可以确定土壤微生物群落的分类组成，并确定气候变化如何影响群落成员。了解生物化学途径的细节，例如那些涉及土壤呼吸的途径，是通过土壤群落成员的相互作用来实现的，以及关键功能是如何受到气候变化的影响的，这些都是重要的科学前沿，可以用多重组学方法和其他新兴技术来解决。左边的颜色代表不同的微生物细胞，右边的颜色代表不同的生化过程
由于土壤生境是一个动态系统，大多数土壤微生物都进化出了应对环境条件变化的策略。一般来说，随着环境条件的变化，微生物要么适应环境，要么休眠，要么死亡。土壤微生物对环境胁迫的响应方式不同，取决于它们的遗传和生理状态。适应和适应变化取决于扰动的程度和调节基因转录和翻译以及/或通过水平基因转移积累突变或新基因所需的时间。然而，目前对微生物生理反应(如抗旱性、休眠或再活化)的定量研究仍然是模拟生态系统对变化响应的一个主要空白。微生物群落结构的变化可能影响群落的稳定性和对未来干扰的恢复能力。气候变化将影响群落中微生物种群之间的相互作用，从而影响单个物种的适应能力。例如，不同物种对温度升高的反应可能存在不匹配，这可能导致它们的分散模式发生变化。重点关注土壤微生物群落的特定功能特征，如快速增长的、机会主义的r-策略师相对于生长缓慢的k -策略师的数量，以及环境特性，可以帮助预测土壤微生物群落将如何应对不同的气候变化情景。高通量测序有助于揭示各种土壤生态系统中微生物的多样性和组成，为随着气候变化进行比较提供了有价值的基准。但是，组成信息并不总是决定功能（图1）。在任何给定时间，并非群落的所有成员甚至特定种群中的微生物都处于活动状态。活动由基因调控的复杂相互作用控制，相互作用调控着哪些基因被表达以及对决定了微生物对资源的获取。土壤中水分，温度和当地大气化学的变化会影响土壤微生物组对气候变化的表型响应。土壤微生物组内的多种遗传潜能与环境变化相互作用，以诱导微生物基因表达。
土壤微生物并不对平均环境条件作出反应，而是对在微观尺度上触发生化反应、微生物反应和代谢相互作用的瞬时条件作出反应。土壤微生物对环境突变的生物地球化学响应往往表现为时间滞后。相反，一个渐进的变化，比如温度的升高，通过选择能够抵抗高温和相关压力条件的物种或基因，为进化提供了更多的时间。由于土壤的生物和非生物特性差异很大，因此很难概括气候变化对不同土壤生态系统中土壤微生物群落的影响（图1）。另外，土壤结构和土壤含水量影响微生物栖息地和生态位的形成，并对碳和养分转化产生连锁效应。因此，要更好地理解气候变化如何影响物种间的相互作用和代谢，需要了解土壤微生物群落的精细尺度分布和连通性。例如，这一知识对碳循环很重要，因为微生物物种分配碳的方式最终将决定碳是否在土壤中存留，以及环境条件的变化如何影响这些过程。虽然微生物在各种土壤生态位中相互作用并呼吸CO2、N2O和CH4的现象已被证实，但驱动微生物代谢的有机碳电子受体的能量学和热力学在土壤生境中还没有得到很好的描述。我们目前的研究领域是描述地球土壤中土壤微生物群落的生理响应面(即间质层)。
2 气候变化的影响
2.1 eCO2对土壤微生物组的影响
各种生态系统类型中建立的自由空气CO2富集实验，以比较长期暴露于升高的CO2和环境CO2水平的多项研究表明，eCO2使微生物组发生了变化。一项为期10年的跨生物组研究发现，eCO2会使生态系统以及土壤细菌发生特定的或者常见反应，例如随着eCO2增加酸性细菌也在增加。在澳大利亚的草原上，eCO2会导致古细菌和真菌以及特定细菌群的迁移。另外，由于eCO2的野外实验还没有在全球范围内进行，因此建立全球陆地生态系统模型仍然具有挑战性。
植物微生物相互作用是量化大气与土壤间碳交换的重要科学前沿。eCO2可以提高植物生物量、根系碳分配和土壤微生物活性。不同植物对eCO2的响应不同，因而会影响根际碳输入的数量和类型。例如，C4植物的光合作用比C3植物更有效，而且可以将更多的地下碳分配给根际相关的微生物，导致群落组成发生变化。eCO2引起的根状体沉积增加可以启动现有SOC的微生物分解。启动是通过添加新的微生物底物来刺激旧SOC的分解，这些底物可能包括根渗出物和/或增加凋落物的输入，两者都可能被eCO2增强。由于不同土壤生物群落的有机碳周转率不同，启动释放的土壤碳量与土壤呼吸速率不成比例，因此，这些结果表明激发效应受有机质沉积量和有机碳周转率的影响。
另外，目前来看，我们很难将升高的eCO2的复合效应与变暖分开。例如，由于eCO2引起的土壤湿度增加，也会导致气候变暖，使土壤变干。在澳大利亚的草原研究中，虽然在eCO2的作用下，真菌的总丰度增加，但当eCO2与气候变暖相结合时，真菌的总丰度降低。eCO2对土壤碳储量的长期影响还取决于水分和养分的有效性，水分和养分的有效性影响着光合作用、微生物分解和土壤碳净积累。因此，了解二氧化碳的变化如何与其他重要的环境变量相互作用，包括温度、降水和营养(如磷)，对于预测土壤生态系统中微生物群落的反应是至关重要的。这突出表明有必要继续和在未来进行长期的实地研究，应用可能在某一地区发生的一系列与气候有关的重大变化。
温度决定了微生物纯培养的生长速度和产量。微生物对高温的一些生理反应包括改变细胞膜的脂质组成以降低膜的流动性和热休克蛋白的表达。尽管在测序和功能基因阵列方面的进展已经揭示了群落和功能基因的变化对该地区温度升高的响应，但在原位评估土壤微生物的温度响应方面变得更加困难。土壤微生物群落对高温的生理反应也取决于所研究的生物群落(如森林和草地)。例如，气候变暖对不同北方森林生态系统的土壤真菌会产生截然不同的影响，导致真菌生物量和活性的增加或减少，这些差异可能是由于不同地点的土壤湿度和/或植被不同造成的。为了确定延长的土壤变暖对温带森林土壤微生物群落的影响，哈佛森林生态研究站长期生态研究站进行了一项长期的土壤变暖实验，土壤比环境温度高出5℃，升温时间长达26年。这项长期研究的主要发现之一是在四个阶段的微生物呼吸适应和相关的微生物机制：通过呼吸的快速碳损失;微生物群落重组;向更多样化、更少营养的微生物群落的转变，加热区土壤的呼吸作用比对照区高;随着预期的微生物群落结构的进一步改变，更多难降解碳库的减少。在短期内，土壤呼吸的明显适应是由于微生物量减少和土壤呼吸的热适应。26年的持续变暖导致SOC的消耗和相应的微生物量的减少，提示长期变暖对土壤可持续性的有害后果。碳可利用度的降低与真菌和放线菌的丰度降低、寡营养菌的丰度增加有关，这强化了微生物特征可能与呼吸系统的变化有关的观点。而与哈佛森林研究相反，不同草原土壤2年或3年的试验升温导致微生物量增加。然而，森林和草地的研究都发现了微生物群落组成的变化，包括真菌对细菌比率的下降和革兰氏阳性菌的增加。随着气候变暖，真菌数量的减少可能反映了这样一个事实:细菌具有在更高温度下更加具有竞争优势，包括更快的生长速度和更好的营养竞争。微生物群落对高温的适应能力最终取决于干旱、气候变暖和植物类型的综合影响。尽管气候变暖刺激了土壤的碳输入和土壤呼吸，但通过呼吸的碳损失主要被植物生物量的增加所抵消。总之，这些反应将削弱对气候变暖的积极反馈，并减少土壤碳损失。综合来看，尽管大多数气候模型预测由于土壤呼吸增加和土壤蓄积减少而导致的变暖会产生正反馈，但仍有一些主要依赖于生态系统的令人困惑的实验结果。
全球变暖的一个严重后果是北极永久冻土的解冻。由于永久冻土储存了大量的碳(图1)，因此永久冻土解冻对气候的潜在影响也是巨大的。气候变化导致了季节性解冻活动层深度的增加，这是以永久冻土为代价的。随着永冻层的融化，液态水变得更容易获得，微生物活动也增加了。这可能导致有机碳的分解增加，温室气体CO2和CH4的产量增加。冻土融化的一个普遍特征是土壤湿度的变化，而土壤湿度在很大程度上控制着微生物的活动。元基因组测序显示，冻土微生物群落组成和功能潜力与活动层不同，冻土微生物群落在解冻后变化迅速。此外，永久冻土层的微生物群落并不是处处相同，而且在北极的取样地点发现了不同的物种组成。大多数研究发现，随着永冻土的深度增加，放线菌的数量也会增加，但不同地区的放线菌种类不同。为了了解永久冻土微生物是如何在永久冻土中生存并对解冻做出反应的，科学家们组装了永久冻土宏基因组(MAGs)并且鉴定了以前未鉴定的类群。来自季节性解冻的活跃层土壤的MAGs揭示了不连续冻结和解冻周期生存所必需的特征，包括产生冷和热休克蛋白、冷冻保护剂和DNA修复机制的能力。对MAGs的研究也为冻土土壤微生物群落的特定成员如何应对随冻土融化而变化的资源可用性提供了线索。例如，从永久冻土层解冻梯度中获得的MAGs具有降解植物多糖(包括纤维素酶和木聚糖酶)所需的基因，这表明，一旦这些植物来源的底物变得可用，它们就可以降解它们。有趣的是，在北极元基因组中发现了数千个病毒序列，其中一些包括辅助代谢基因，用于植物聚合物的代谢，以及许多与不同碳循环微生物的宿主连接。在多年冻土融化梯度中，病毒序列是不同的，可能发生从干燥土壤中的类土病毒到湿润土壤中的类水病毒的转变。一些病毒可能与潜在的细菌宿主有关，其中许多是SOM分解的关键角色。综上所述，这些发现表明，细菌和病毒都可能在冻土融化过程中参与碳循环。
图2 土壤微生物对气候变化的响应。在没有气候变化压力的情况下，土壤微生物群落包括古菌(红色和蓝色)和真菌菌丝(绿色)。气候反应的例子显示在外围(注意细胞颜色的变化到橙色，绿色或紫色表示一个群落的转移)。土壤有机碳(SOC)的增加或减少分别用上下白色箭头表示。由于植物生长的增加，CO2的升高会导致地下碳的增加，与之相应的是土壤微生物量的增加和群落组成的变化;注意，从长远来看，SOC分解的速度可能比它形成的速度要快。白线表示微生物活动增加。温度升高会导致SOC的丢失、细菌和/或古细菌成分的转移以及真菌丰度的降低。多年冻土融化导致了季节性解冻活性层的加深和有机碳的微生物降解增加。在解冻的永冻土中发现了病毒(未显示)，并与碳循环有关。根据景观水文学，甲烷菌在较潮湿和厌氧地区可以产生CH4。干旱会导致有机碳的分解更少，微生物量更少，二氧化碳产量更少。存活下来的细菌可能产生分子来保持细胞膨胀(渗透)和/或进入休眠的生理状态(以红细胞形状的变化为代表)。在干旱条件下，真菌菌丝可以更好地连接不连通的土壤孔隙，成为其他微生物细胞的真菌通道。降水增加会增加土壤的含水饱和度和厌氧带。这个面板说明了理由润湿土壤干燥时突然增加水和养分有效性,这可能会导致一些细胞破裂由红细胞破裂(如图所示)和其他作为基质细胞更活跃(由蓝色细胞白线表示增加活动),呼吸和生产二氧化碳(激发效应);也可以有一些社区转变。海水入侵还会增加土壤饱和度和厌氧带。此外，盐水可以引入交替的电子受体(例如，硫酸盐)，导致群落转移(紫色细胞代表硫酸盐还原细菌)。火灾导致土壤碳和氮储量的周转，微生物生物量的减少，真菌的消耗和一些群落的转移。
在未来几十年中，大多数半干旱或干旱地区的荒漠化预计将增加。预计干旱加剧将导致微生物功能下降，这对于生态系统的可持续性至关重要。随着土壤变得干燥，土壤孔隙中的水分减少，会导致资源岛断开。随后，较少的SOC分解并被呼吸为CO2。这些因素共同作用，产生的响应范围从干燥条件下生产力下降到通过抑制呼吸作用降低碳损失。由于干旱土壤生态系统分布广泛，从年降雨量有限的冷热沙漠到夏季干旱、冬季湿润的地中海草原，很难概括微生物对气候变化引起的干旱的响应。例如，由于碳和水分的限制，沙漠土壤中的生物常常受到限制，因此，沙漠土壤中的生物主要是由生活在沙漠表面的光自养生物控制的。在草原生态系统中，干旱可能会对土壤微生物组产生长期影响，因为植被转移到了更耐旱的植物物种上，并随后选择了与根系相关的微生物。多年野外实验中进行的网络分析表明，草原上的细菌比真菌对干旱更敏感。因此，当缺水时，真菌可能有助于维持碳和氮的循环。同样，随着土壤变得更干燥，微生物的散布越来越受到物理保护的土壤孔隙的抑制，真菌菌丝可能会帮助弥合空间上分散的资源，这也可能有助于整体微生物组。土壤微生物为应对干旱胁迫已进化出多种生理策略，如渗透调节、休眠或再活化、胞外酶合成等。为了在较低的水基质电势下生存，微生物积累溶质(渗透液)来保持细胞活力。然而，在强烈干燥条件下，渗透作用的积累可能过于消耗能量。土壤微生物可能只是处于一种脱水状态，当水分变得可利用时就会恢复和再生。另一种生理策略是生产细胞外的聚合物质，以保持水在低基质电位。此外，某些细菌类群的成员，如放线菌和杆菌，可以在受干旱影响的土壤中存活，因为它们有能力在干旱条件下保持活性和休眠。干旱土壤微生物的另一个生理障碍是当土壤再次湿润时如何应对。随着微生物活性的降低，胞外酶活性可能持续，导致生物可利用底物的积累，促进水分恢复时的活化。重新湿润干燥的土壤会产生微生物活动，即所谓的激发效应。已经观察到细菌和真菌在润湿后的高死亡率，这表明相当大一部分润湿反应可能是由死去的微生物细胞的降解引起的，并暗示了病毒在这种反应中对细菌的捕食作用。
2.4 洪水等降水事件对土壤微生物组的影响
由于洪水和/或严重和不稳定的降水事件，一些地区的土壤湿度正在增加。例如，增加的强降水事件预计将发生在潮湿的热带地区。据预测，气候变化还会导致北部地区的降水增加，降雪减少，从而导致积雪减少，并增加冻融循环。随着土壤水分的增加，土壤孔隙变得充满水和厌氧，从而为产甲烷和反硝化以及释放CH4和N2O提供了成熟的条件。由于降水模式的变化而造成的水分和植被的差异会导致与微生物群落相应的结果。因此，需要预测代谢模型来更精确地模拟未来的气候情景。湿地是陆地和水环境的界面，是对气候变化敏感的热点地区。湿地CH4浓度的主要决定因素包括土壤温度、地下水位和SOC的组成。湿地地区，如泥炭地，可能在未来从碳汇向碳源过渡，从而加剧当前的变暖趋势。然而，当泥炭地被淹没时，泥炭中有机碳的氧化分解可能被抑制，导致碳的净吸收。另外，海水水位上升对气候的最终影响将取决于土壤微生物群落的动态变化，以及控制碳、营养物质储存和温室气体排放之间平衡的SOC和电子受体的可用性。
2.5 火灾对土壤微生物组的影响
由于火灾季节延长，干燥以及不可持续的土地管理做法，全球火灾的频率和/或强度正在增加。火灾对土壤微生物的影响有多种复合干扰。火可以通过向大气中释放大量二氧化碳来直接反馈给气候。着火强度和持续时间会影响SOC的特性，更高的着火强度和更长的停留时间会导致更多的热量传递到下面的土壤。当土壤的有机层燃烧时，会产生更多的热量。在水分含量较高的土壤中，土壤加热可能会延迟，但可能会通过巴氏灭菌法杀死更多的微生物。极端强烈的大火还可能破坏土壤团聚体结构并减少土壤通气。火灾后的后果包括土地退化和土壤冲刷到水道中的侵蚀，从而加剧了对土壤生态系统的影响。火灾还导致土壤碳和氮储量大大减少。结果，由于资源不足以支持微生物的生长，火灾后微生物的生物量会减少（图2）。但与之相反的一项对温带松林的研究中表明，火灾导致了系统的新输入，如木炭和植物调落物。
3 土壤微生物组的操纵工作
我们日益认识到气候变化对土壤微生物群落的影响，因此迫切需要利用土壤微生物能力来减轻变化的负面影响。这些利益从直接操纵土壤微生物群落到通过改变土地管理做法或使用接种剂作为环境益生菌间接操纵其功能(图3)。
大气碳储量可以通过生物和/或非生物过程被隔离成稳定的、非气态的形式。碳通过吸收大气中的二氧化碳进入土壤，主要是通过植物，但也通过自养土壤微生物。植物通过根系分泌物、脱落的根冠细胞或菌根真菌向根际释放的光合产物占总量的20%。
碳输入可以刺激共生和自由生活的有机体，通过土壤基质传播碳。微生物对碳的生化转化，以及随后群落之间的交换，导致生物可利用的碳循环并以非生物可利用的形式持续存在。在生物多样性较高的土壤中，土壤的固碳能力较大。土壤细菌和真菌的协同活动会生产碳聚合物，促进土壤聚集体的形成，并在这一过程中阻挡土壤碳。由微生物残留物产生的持久性碳可以储存在较深的土层中。微生物残留物可以包括来自细胞外聚合物质或死物质(坏死物质)的大分子(图3)，这些大分子已被证明存在于土壤中。
另一种被考虑的方法是使用热解碳(生物炭)作为一种修正物，将土壤碳隔离在一个相对稳定的状态;稳定性取决于生物炭中的成分是否被土壤微生物所呼吸。植物和土壤根际微生物群落之间的相互作用也可以被操纵来促进土壤碳储存。例如，根渗出物沉积可以通过增加植物向根际的碳汇来增强，在根际碳汇被转化为稳定的代谢物和/或储存在微生物群落中。
图3 控制土壤微生物群落以减轻气候变化的负面影响。举例说明了利用土壤微生物群落来减轻气候变化的负面影响的方法。作为一种缓解干旱的策略，微生物可以改善土壤中的水分保持能力;例如，通过生产细胞外聚合物物质(EPS)堵塞土壤孔隙，作为在干旱条件下保持土壤水分的一种策略。土壤微生物可以作为植物碳汇，通过微生物吸收植物根系输出的碳，这些碳随后以细胞生物量的形式储存或转化为稳定的代谢物。碳可以作为死微生物生物量(坏死体)被隔离在土壤中。植物生长促进微生物可用于提高受气候变化不利影响的土壤中的植物产量。例如，通过共生或联合固氮细菌增加营养物质的供应，通过菌根真菌增加营养物质的吸收，以及生产微生物促进植物生长的激素，如吲哚-3-乙酸(IAA)
有益植物(PGP)生长促进根际的细菌和真菌，通过优化植物的生长，可能有助于抵消干旱的负面影响(图3)。PGP微生物可以作为种子的保护层，也可以作为液体或颗粒的补充给田间生长的植物。PGP的经典例子应变是根瘤菌种虫害菌剂应用的生物固氮与豆类(图3)。目前，越来越多的兴趣超越传统应用程序的各种生物肥料、生物农药,还利用其他有益的属性PGP微生物,以减轻气候变化带来的不良后果。另外，根际微生物还被证明可以分泌代谢产物，这些代谢产物可以在植物细胞中积累以减轻渗透压。丛枝菌根真菌也可以通过将其菌丝延伸到充满水的土壤孔隙中来直接获取水分，而这些孔隙是植物根系无法接触到的。
总结
这篇综述不仅仅阐述了我们的生存土壤的价值，也提出了未来的一些担忧，因为这些脆弱的资源正受到气候变化负面后果的威胁。土壤是一种不可再生的资源，许多人认为它是理所当然的，但却常常忽视它。如果与不可持续的土壤管理做法相结合，我们将失去许多肥沃的土壤。土壤微生物群落所提供的生态系统服务对于保持土壤碳和为植物提供养分至关重要，而土壤微生物群落对于为后代保持健康土壤的重要性不言而喻。有迫切需要更好地了解气候变化对关键生物地球化学过程的影响进行了土壤微生物,使用这些信息来做出更好的预测和气候影响,最终,设计微生物进一步策略应对气候变暖,土壤退化。尽管我们回顾了几种利用土壤微生物来帮助减缓气候变化的方法，但我们绝不认为这就足以抵消土壤的流失和已经发生的温室气体的产生。相反，迫切需要一种综合方法，采用可持续土壤管理的最佳做法，以支持植物生产、储存和供应清洁水、维持生物多样性、隔离碳并增强应对气候变化的能力。为了实现这一目标，我们必须将微生物组研究产生的精细尺度细节与生态系统服务的景观尺度分辨率和许多地球系统气候模型联系起来。最重要的是，我们需要政治意愿和全球共同努力，遏制造成气候变化的温室气体排放。我们注意到，这些关切与最近对人类发出的警告是一致的，它为微生物在未来气候变化时建立生态系统稳定性的重要性敲响了警钟。
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