论著｜基于膜解剖的低位直肠癌侧方淋巴结“两间隙”清扫术安全性研究
林谋斌教授
【引用本文】刘海龙，李阿健，王文超，等. 基于膜解剖的低位直肠癌侧方淋巴结“两间隙”清扫术安全性研究[J]. 中国实用外科杂志,2020,40(8):950-956.
基于膜解剖的低位直肠癌侧方淋巴结“两间隙”
清扫术安全性研究
刘海龙1,2，李阿健1,2，王文超1,2，江慧洪1，徐嘏毅1，吕 亮1,2，潘志辉1,2，彭 健1,2，常 毅1,2，李 镇1,2，杨俊驰1，张 勇1,2，肖毅华1,2，林谋斌1,2
中国实用外科杂志,2020,40(8):950-956
目的 通过尸体解剖分析基于膜解剖的 “两间隙”侧方淋巴结清扫术的解剖学理论，探讨对低位直肠癌病人行“两间隙”清扫的安全性和可行性。方法 解剖观察24具来源于上海交通大学医学院解剖教研室的成人尸体标本，对与侧方淋巴结清扫术相关的筋膜和间隙进行记录和描述。回顾性分析同济大学附属杨浦医院2018年7月至2020年3月行3D腹腔镜下直肠全系膜切除+“两间隙”侧方淋巴结清扫术的14例低位直肠癌病人的临床资料。结果 所有24具尸体均可以明确解剖出直肠固有筋膜、尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜和闭孔筋膜（壁筋膜），并在直肠侧方从内至外依次排列。直肠固有筋膜表现为覆盖在直肠及其周围脂肪表面的最内侧薄层筋膜。尿生殖筋膜是位于直肠侧后方的盆腔最为致密的筋膜，其中20例（83.3%）腹下神经位于尿生殖筋膜内；4例（16.7%）腹下神经位于尿生殖筋膜的深面。膀胱腹下筋膜是由脐动脉、膀胱下动脉和膀胱壁组成的“三角形”筋膜。临床实践表明，14例病人均在3D腹腔镜下完成侧方淋巴结清扫。侧方淋巴结清扫术时间为（175±27） min，术中出血量为（50±18）mL，2例病人出现并发症，淋巴漏和下肢疼痛各1例，术后住院时间（11±2） d。3例（21.4%）病人病理学检查证实为侧方淋巴结转移，其中1例为单纯性髂内淋巴结转移，平均侧方淋巴结检出数目（8.4±1.3）枚。结论 “三筋膜”（尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜和闭孔筋膜）构成了侧方淋巴结清扫术的两间隙（膀胱旁间隙和Latzko直肠旁间隙）。基于膜解剖的低位直肠癌侧方淋巴结“两间隙”清扫术依据膜解剖标记完成，层面容易辨识，血管、神经定位明确，初步的手术经验证实临床切实可行，不但可以提高手术的安全性，而且可以保证手术的根治性，值得进一步积累病例验证。
基金项目：国家自然科学基金项目（No.81874201）
作者单位：1同济大学附属杨浦医院普通外科，上海200090；2 同济大学医学院胃肠外科和转化医学研究所, 上海200090；
通信作者：林谋斌，E-mail: lmbin@hotmail.com
1 资料与方法
1.1 研究对象
1.1.1 尸体标本 成人尸体标本24具，均由上海交通大学医学院解剖教研室提供，包括10%甲醛固定的盆腔标本 23 具，新鲜尸体1具。男性12具，女性12具。其中，男女各9具沿正中矢状位剖开，进行半骨盆的解剖研究。所选的尸体标本均没有畸形、腹盆腔既往手术史，同时腹盆腔和后腹膜也没有明显的粘连。
1.1.2 病例资料 同济大学附属杨浦医院自2018年7月至2020年3月共对14例低位直肠癌病人施行了3D腹腔镜辅助TME＋LLND。男性12例，女性2例，年龄（57.8 ± 3.2）岁。所有病人的肿瘤均位于腹膜返折以下水平，肿瘤下缘距肛缘的平均距离为（4.8 ± 0.7）cm。本组病人术前均有明确病理学依据，并经包括CT、MRI等评估，cT3 11例，cT4 3例。14例病人术前MR均证实为侧方淋巴结肿大（最大短径 > 5 mm）。8例病人曾行术前放疗，其中4例行同步放化疗。
1.2 研究方法 采用描述性研究方法。本研究的开展符合《赫尔辛基宣言》的要求。所有病人均签订知情同意书，经同济大学附属杨浦医院伦理委员会批准（No.LL-2020-SCI-001）。
1.2.1 尸体解剖方法 见文献［5-6］。主要观察并记录如下要点：（1）脏筋膜在盆腔的分布及其与尿生殖筋膜和膀胱腹下筋膜的关系。（2）腹下神经、输尿管与尿生殖筋膜的关系。（3）Denonvilliers筋膜与盆丛的关系。（4）髂内血管及其分支与膀胱腹下筋膜的关系。（5）尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜、主韧带的关系。（6）髂内血管各分支的走向和相互位置关系。
1.2.2 手术方法
1.2.2.1 TME 本组所有手术均使用3D高清腹腔镜设备，体位为头低截石体位，双下肢抬高并外展。常规五孔法、中间入路完成腹腔镜辅助TME。具体手术方法及相关解剖依据见文献［6-7］。
1.2.2.2 LLND 所涉及的解剖学术语详见本文结果部分。（1）解剖尿生殖筋膜，显露Latzko直肠旁间隙的内侧界（图2）：于输尿管外侧切开腹膜，并向远端游离输尿管至输精管或子宫圆韧带水平。向内侧牵拉输尿管系膜，显露包含有腹下神经的尿生殖筋膜，游离尿生殖筋膜至盆丛水平。（2）解剖闭孔内肌表面的壁筋膜，显露膀胱侧间隙的外侧界（图3）：沿髂腰肌向髂外动脉表面进行髂外淋巴结的清扫，注意保护生殖股神经。确认髂外静脉的内侧缘，暴露位于髂外静脉后方的髂腰肌。沿髂腰肌表面向盆底分离，可暴露覆盖于闭孔内肌表面的壁筋膜。沿闭孔内肌表面壁筋膜表面分离至肛提肌表面壁筋膜，并与TME手术层面相连通，在此过程中可显露闭孔神经和血管。（3）解剖膀胱腹下筋膜，显露膀胱侧间隙的内侧界（图4）：辨认脐动脉，在其外侧切开并向内侧牵拉，沿脐动脉、膀胱上动脉外侧缘分离，可显露覆盖于膀胱侧壁和膀胱静脉的膀胱腹下筋膜。（4）在膀胱腹下筋膜、壁筋膜之间膀胱旁间隙清扫闭孔淋巴结（图5）：膀胱旁间隙清扫的外侧面主要是裸化闭孔神经，闭孔管处切断闭孔血管的远端。内侧面的清扫始于行髂总淋巴结的清扫，继而分离髂、内外血管分叉处，进而解剖膀胱腹下筋膜的近侧端，于髂内血管发出处切断闭孔血管的近端。背侧面清扫需显露腰骶干，从腰骶干于闭孔窝底部向腹侧延伸，可显露Alcock管直至肛提肌表面壁筋膜，并与TME层面相通。（5） 在尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜之间的Latzko直肠旁间隙清扫髂内淋巴结（图6）：解剖膀胱腹下筋膜内侧，显露Latzko直肠旁间隙的外侧界。沿膀胱腹下筋膜内侧面显露髂内动、静脉主干，注意沿髂内血管的表面分离，以便从根部切断髂内血管分支，清扫髂内淋巴结。但应注意该间隙的清扫无需辨识髂内血管的各个分支，只需解剖出脐动脉、膀胱上动脉、膀胱下动脉（男性）或子宫动脉（女性）、阴部内动脉。
1.2.3 统计学方法 计数资料以例和百分数表示，计量资料以均数±标准差表示。
2 结果
2.1 解剖学观察
2.1.1 与LLND相关的筋膜 在所有24具尸体的直肠侧方从内至外都可以依次解剖出直肠固有筋膜、尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜和闭孔筋膜。
2.1.1.1 直肠固有筋膜（图7） 直肠固有筋膜表现为包围直肠及其脂肪组织的薄层筋膜，直肠固有筋膜在骶 4 水平处（Waldeyer筋膜水平处）以上与尿生殖筋膜结合疏松，在骶 4 水平以下结合紧密。
2.1.1.2 尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜（图8，9） 尿生殖筋膜表现为直肠侧后方的致密筋膜，其中20例（83.3%）腹下神经位于尿生殖筋膜内；4例（16.7%）腹下神经位于尿生殖筋膜的背侧面。尿生殖筋膜在直肠前方与Denonvilliers筋膜汇合。Heald在TME中提出的脏筋膜实际就是尿生殖筋膜。输尿管系膜是指连接输尿管的结缔组织，实际是由尿生殖筋膜位于输尿管下方的部分向内侧牵拉而形成（图2a）。膀胱腹下筋膜是连接脐内侧韧带和膀胱侧壁的“三角形”筋膜，三角形的两边分别是脐动脉和膀胱壁，底边的界限是膀胱下动脉。尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜在输尿管处呈现为“V”字形，顶端在盆腔前侧方通过盆筋膜腱弓相连。膀胱腹下筋膜和尿生殖筋膜构成了妇科解剖主韧带的腹、背侧面（图10）。
2.1.2 与LLND相关的间隙
2.1.2.1 直肠旁间隙（图10） 直肠旁间隙是位于直肠与髂内血管之间的间隙，以输尿管系膜为界分为外侧直肠旁间隙（Latzko间隙）和内侧直肠旁间隙（Okabayashi间隙）［8］。由于输尿管系膜为尿生殖筋膜的一部分，脐动脉是膀胱腹下筋膜的解剖标记，是髂内动脉第一分支。因此从膜解剖角度来理解，Latzko间隙可以认为是位于尿生殖筋膜与膀胱腹下筋膜之间的间隙，Okabayashi间隙可以认为是直肠固有筋膜和尿生殖筋膜之间的间隙。
2.1.2.2 膀胱旁间隙（图10） 膀胱旁间隙是位于为脐动脉和髂外静脉之间的间隙［8］。由于髂外静脉与闭孔内肌表面的壁筋膜是同一平面，从膜解剖角度来理解，膀胱旁间隙是位于膀胱腹下筋膜与壁筋膜之间的间隙。
2.1.3 与LLND相关的血管解剖（图11、12） 脐动脉是髂内动脉的第一分支，膀胱上动脉多发生于脐动脉，位置恒定（图11）；位于输尿管的上、下方的血管分别是子宫动脉和子宫深静脉。膀胱的静脉多汇入子宫浅、深静脉或髂内静脉，沿膀胱、子宫/阴道分布而呈现为矢状位，因此沿膀胱腹下筋膜接近膀胱和子宫清扫时应注意避免损伤膀胱静脉；臀下动脉和阴部内动脉是髂内动脉的两大分支。两者虽然都进入坐骨小孔，但臀下动脉是先穿入S2、S3之间，然后在S3的后方进入坐骨小孔，而阴部内动脉是直接进入坐骨小孔，在盆腔走行的路径较长，因此也被称为髂内动脉的终末支。
2.1.4 与LLND相关的神经解剖 （1）腹下神经走行于尿生殖筋膜内，尿生殖筋膜从直肠侧后方向前呈弧形与Denonvilliers筋膜汇合，在两者汇合部的外侧紧贴盆丛。（2）盆丛在尿生殖筋膜与膀胱腹下筋膜的夹角内发出膀胱、子宫神经分支。腹下神经、盆内脏神经以及盆丛发出的膀胱支呈现为“T”字形，位于尿生殖筋膜的外侧（图12）。
2.2 基于膜解剖的LLND手术
2.2.1 手术情况 14例病人均完成3D腹腔镜LLND，无中转开放手术。手术方式：低位前切除术8例，内括约肌切除术5例，经腹会阴联合切除术1例。侧方淋巴结清扫术时间为（175 ± 27） min，术中出血量为（50 ± 18） mL，术后住院时间为（11 ± 2） d。
14例均为单侧LLND，3例（21.4%）术后病理学检查证实为侧方淋巴结转移，其中2例为系膜淋巴结转移+髂内淋巴结转移；1例为单纯性髂内淋巴结转移（无系膜淋巴结转移），侧方淋巴结检出数目（8.4 ± 1.3）枚。
2.2.2 并发症情况 2例病人出现并发症。其中淋巴漏1例，禁食4 d后治愈；下肢疼痛1例，未予特别治疗，出院后1个月自行缓解。无围手术期死亡。
3 讨论
根据日本大肠癌临床病理处理规范，侧方淋巴结包括髂内淋巴结（No.263淋巴结），闭孔淋巴结（No.283淋巴结），髂外淋巴结（No.293淋巴结）和髂总淋巴结（No.273淋巴结）。根据这个标准，可以确定直肠癌侧方淋巴结清扫的范围：内侧面是输尿管-腹下神经-盆丛；外侧面是髂外血管-腰大肌和闭孔内肌及其表面的壁筋膜；背侧面：髂内外动脉分叉-骶丛［8］。髂内淋巴结的尾侧是阴部管，闭孔淋巴结的尾侧是闭孔内肌-肛提肌及其表面壁筋膜（图5、6）。由此可见侧方淋巴结清扫的范围实际是个立体结构。Takahashi（高桥孝）于2000年提出直肠癌三间隙立体清扫术，其中，TME的范围即为内间隙，中、外间隙分别是侧方淋巴结清扫的第Ⅰ相和第Ⅱ相［9-10］。笔者通过尸体解剖研究，对直肠癌立体清扫的“三间隙”从膜解剖角度重新进行了定义，以此解剖理论为指导，在临床开展基于膜解剖的LLND，临床实践证明其优化了手术操作流程，无论是手术的安全性和根治性均取得了良好效果。 3.1 与LLND相关的平面与间隙 直肠固有筋膜、尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜和壁筋膜构成了直肠癌三间隙立体清扫术的“四平面”（图1）。理解这四个平面的关键在于对外科解剖中“脏筋膜”的重新认识。经典解剖学专著包括Gray解剖学对盆腔脏筋膜有明确定义，即包绕在盆内脏器和血管神经的筋膜，具体可以分为脏器筋膜、血管神经鞘和筋膜隔［11］，因此脏筋膜的解剖学定义实际上是个广义的概念，但是由于Heald、高桥孝等对于TME的解剖学描述，盆腔脏筋膜定义发生了变化，已变成专有名词，特指直肠侧后方的呈现为“吊床”样的筋膜，并与直肠前方的Denonvilliers筋膜一起构成了“直肠系膜”［10,12］，这已成为经典的解剖学认识，并已被结直肠外科医生所广泛接受。实际上尿生殖筋膜就是TME解剖中Heald和高桥孝认为的“脏筋膜”，是由肾前筋膜和肾后筋膜在肾脏下界融合后向盆腔延续而形成，因其包含有输尿管和腹下神经而得名 ［13］ ，也有学者称之为输尿管腹下筋膜（ureterohypogastric fascia）［14］。Yabuki、Kinugasa等认为它是腹下神经表面一层保护性筋膜，而称为腹下神经前筋膜（prehypogastric nerve fascia）［15-16］ ，笔者也确实在个别腹下神经较为粗大的病人中观察到神经和筋膜的分离（图2b）。笔者在解剖研究中还发现直肠固有筋膜实际是一层独立的筋膜，并不是传统认识上的脏筋膜的一部分，只是在Waldeyer筋膜水平以下与尿生殖筋膜（脏筋膜）紧密结合［6］。
妇科解剖理论认为，膀胱旁间隙为脐动脉、髂外静脉之间的间隙，而直肠旁间隙为直肠/子宫和髂内血管之间的间隙 ［13］。直肠旁间隙又以输尿管为界，进一步分为外侧直肠旁间隙（Latzko间隙）和内侧直肠旁间隙（Okabayashi间隙）。基于对上述盆腔筋膜的认识，笔者对直肠癌立体清扫的“三间隙”进行了重新定义：内间隙为直肠固有筋膜和尿生殖筋膜之间的Okabayashi直肠旁间隙；中间隙为尿生殖筋膜与膀胱腹下筋膜之间的Latzko直肠旁间隙；外间隙为膀胱腹下筋膜与壁筋膜（闭孔内肌表面）之间的膀胱旁间隙（图6），其中的内间隙为TME的手术范围，中、外间隙为LLND的“两间隙”清扫范围。膀胱腹下筋膜是LLND的“两间隙”的分界，把侧方淋巴结分为外侧的闭孔淋巴结和内侧的髂内淋巴结，也就是所谓的侧方淋巴结清扫的Ⅰ相（髂内动脉内侧面即Latzko直肠旁间隙）和Ⅱ相（髂内动脉外侧面即膀胱旁间隙）。
3.2 LLND的Latzko间隙清扫（Ⅰ相） Ⅰ相的清扫位于尿生殖筋膜和膀胱腹下筋膜之间，实际就是主韧带的清扫。由于膀胱腹下筋膜和尿生殖筋膜分别构成主韧带的腹、背侧面，因此Ⅰ相的清扫实际就是分离腹下筋膜和尿生殖筋膜建立Latzko间隙，进而清扫主韧带的过程。在经典的妇科保神经手术中非常强调这种建立间隙的操作［17］。由于尿生殖筋膜内有腹下神经，因此笔者团队LLND手术建立Latzko间隙时，首先将尿生殖筋膜自主韧带背侧剥离，并牵向内侧。由于髂内血管分支的清扫，如闭孔动脉在髂内动脉发出处结扎等，使得膀胱腹下筋膜特别是其近端在手术过程中变得不再完整， Latzko间隙和膀胱旁间隙在手术过程中相互连通。
Ⅰ相的清扫主要解剖结构是盆腔神经和膀胱下动脉。盆丛是由交感神经纤维的骶内脏神经、腹下神经以及副交感神经纤维的盆内脏神经组成。实际上，神经是否受损更多是取决于TME而非LLND的操作，这是因为腹下神经走行于尿生殖筋膜，如果按照传统解剖学的认识，手术层面走行于脏筋膜（尿生殖筋膜）与壁筋膜之间，势必引起腹下神经的损伤［6］。因此Ⅰ相的清扫应特别注意输尿管系膜（尿生殖筋膜的一部分）的完整性，传统的游离输尿管并用橡皮筋向内侧牵拉的操作是不应提倡的。膀胱下动脉是髂内淋巴结容易转移的部位，由于膀胱下动脉是髂内血管的最后一个分支，且其下方即为梨状肌下孔，因此可以认为是LLND血管清扫的远端。但是应该注意髂内血管的变异很多，且有些血管实际并不恒定存在。例如，笔者尸体解剖发现直肠中动脉仅存在于28.1%的标本中，且直径很少超过1.5 mm［18］。因此LLND手术并不需要辨识每个血管分支，只需显露和清扫主要的血管分支如脐动脉、膀胱上动脉、膀胱下动脉或子宫动脉、阴部内动脉。膀胱下动脉可以发自髂内动脉、子宫动脉或阴道动脉，很多经典解剖专著认为在女性并不存在膀胱下动脉，Gray解剖学认为被卵巢动脉所取代［11］，Olinger［19］的“人体大体解剖学”则认为被为子宫动脉所替代，而Chantalat的尸体研究发现女性膀胱下动脉是独立存在的，只是大多发自于脐动脉和子宫动脉的共干或者发自子宫动脉［20］，无论是哪种观点实际上都说明女性LLND手术实际难以辨识明确的膀胱下动脉。
3.3 LLND的膀胱旁间隙清扫（Ⅱ相） 本手术流程之所以在分离出LLND三个手术“面”，确定手术“框架”以后，先清扫Ⅱ相而非Ⅰ相，这是因为相比较而言，Ⅱ相清扫简单，主要解剖结构是闭孔神经和血管。闭孔血管是髂内血管分支中惟一走向外侧的血管分支，容易辨识。
Ⅱ相的清扫可以划分为三个方向。外侧清扫始于髂外淋巴结（No.293淋巴结）的清扫，继而延续为闭孔内肌、肛提肌表面壁筋膜。内侧的清扫是沿着膀胱腹下筋膜进行的，在处理闭孔血管远端（闭孔处）时，膀胱腹下筋膜远端内的膀胱静脉在脏器的侧面呈现为矢状位，应避免损伤。在切断闭孔血管近端时（髂内动脉分出处）时，势必需要解剖膀胱腹下筋膜，因此膀胱腹下筋膜在LLND手术时近端并不能保持完整。Ⅱ相清扫的近端为髂内、外动脉分叉处，继而显露腰骶干，向远端走向闭孔窝的底端，以Alcock管为解剖标记，再向远处为肛提肌表面壁筋膜，即与TME的层面相通。腰骶干表面通常有一层结缔组织覆盖，闭孔淋巴结清扫时一般保留该结缔组织层，如切除后神经暴露，可能会引起坐骨神经痛（下肢疼痛）。本组1例病人术后出现下肢疼痛可能系此原因。而在处理髂外静脉远端，有淋巴管与腹股沟淋巴结相交通，因此此处的清扫淋巴管应予以结扎，以避免术后淋巴结漏/淋巴囊肿形成。本组1例淋巴漏的原因，可能系清扫髂外静脉和耻骨夹角处的淋巴结（Fujin称之为腹股沟上淋巴结［20］）时，未仔细结扎淋巴管引起。
总之，以“三筋膜”（尿生殖筋膜、膀胱腹下筋膜、壁筋膜）为导向的LLND“两间隙”（Latzko间隙、膀胱旁间隙）清扫手术，依据膜解剖标记，层面容易辨识，血管、神经定位明确，初步的手术经验已经证实临床切实可行，不但可以提高手术的安全性，而且可以保证手术的根治性。但本研究完成的手术例数偏少，须进一步积累病例加以验证。
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（2020-05-12收稿 2020-07-12修回）